The effect of crude oil on the symbiotic association of the green alga Acrosiphonia arcta (Dillwyn) Gain and epiphytic bacteria
##plugins.themes.ibsscustom.article.main##
##plugins.themes.ibsscustom.article.details##
Abstract
It was experimentally shown that the green alga Acrosiphonia arcta, inhabiting the Barents Sea littoral zone, remains viable for 10 days in case of exposure to crude oil introduced into seawater at a concentration of 5 mg·L−1. This concentration corresponds to a weak oil spill in the marine environment. Morphological and functional changes in the symbiotic association of A. arcta and epiphytic bacteria on its surface were traced by the techniques of microbiology, light and electron microscopy, and physiology. During the experiment, most algal cells maintained a high level of photosynthesis, and their ultrastructure was preserved. Interestingly, by the end of the exposure, under the effect of crude oil, the proportion of chloroplasts decreased in algal cells, and the pyrenoid and starch granules disappeared. The dynamics of the number of epiphytic bacteria in the experiment and the proportion of hydrocarbon-oxidizing bacteria in the total number of cultivated heterotrophs were traced. The capability of A. arcta to absorb and transform oil products was shown. This algal species is capable of developing in oil-contaminated water areas on any substrate, preparing it for colonization by larger perennial macrophyte algae, and this determines the significant role of A. arcta in the restoration of coastal phytocoenoses.
Authors
References
Воскобойников Г. М., Матишов Г. Г., Метелькова Л. О., Жаковская З. А., Лопушанская Е. М. Об участии зелёной водоросли Ulvaria obscura в биоремедиации морской среды от нефтепродуктов // Доклады Академии наук. 2018. Т. 481, № 1. С. 111–113. [Voskoboinikov G. M., Matishov G. G., Metelkova L. O., Zhakovskaia Z. A., Lopushanskaia E. M. The participating of the green algae Ulvaria obscura in the bioremediation of the sea water from oil products. Doklady Akademii nauk, 2018, vol. 481, no. 1, pp. 111–113. (in Russ.)]. https://doi.org/10.31857/S086956520000064-3
Воскобойников Г. М., Малавенда С. В., Метелькова Л. О. Роль фукусовых водорослей в биоремедиации прибрежных акваторий от нефтепродуктов на примере Кольского залива // Морские исследования и образование (MARESEDU-2020) : труды IX Международной научно-практической конференции. Тверь : ПолиПРЕСС, 2020a. Т. 3. С. 320–323. [Voskoboinikov G. M., Malavenda S. V., Metelkova L. O. Rol’ fukusovykh vodoroslei v bioremediatsii pribrezhnykh akvatorii ot nefteproduktov na primere Kol’skogo zaliva. In: Morskie issledovaniya i obrazovanie (MARESEDU-2020) : trudy IX Mezhdunarodnoi nauchno-prakticheskoi konferentsii. Tver : PoliPRESS, 2020a, vol. 3, pp. 320–323. (in Russ.)]
Воскобойников Г. М., Рыжик И. В., Салахов Д. О., Метелькова Л. О., Жаковская З. А., Лопушанская Е. М. Поглощение и преобразование дизельного топлива водорослью Palmaria palmata (Linnaeus) F. Weber et D. Mohr, 1805 (Rhodophyta) и её возможная роль в биоремедиации морской воды // Биология моря. 2020b. Т. 46, № 2. С. 135–141. [Voskoboinikov G. M., Ryzhik I. V., Salakhov D. O., Metelkova L. O., Zhakovskaya Z. A., Lopushanskaya E. M. Absorption and conversion of the diesel fuel by the red alga Palmaria palmata (Linnaeus) F. Weber et D. Mohr, 1805 (Rhodophyta): The potential role of the alga in bioremediation of sea water. Biologiya morya, 2020b, vol. 46, no. 2, pp. 135–141. (in Russ.)]. https://doi.org/10.31857/S0134347520020102
Воскобойников Г. М., Титлянов Э. А. Изучение анатомии и ультраструктуры красной водоросли Grateloupia turuturu из различных по освещённости мест обитания // Экологические аспекты фотосинтеза морских макроводорослей. Владивосток : Изд-во ДВНЦ АН СССР, 1978. С. 83–87. [Voskoboinikov G. M., Titlyanov E. A. A study on the anatomy and ultrastructure of the red alga Grateloupia turuturu from habitats of different illumination. In: Ekologicheskie aspekty fotosinteza morskikh makrovodoroslei. Vladivostok : Izd-vo DVNTs AN SSSR, 1978, pp. 83–87. (in Russ.)]
Коронелли Т. В., Ильинский В. В. Об учёте численности углеводородокисляющих бактерий в морской воде методом предельных разведений // Вестник Московского университета. Серия 16. Биология. 1984. № 3. С. 54–56. [Koronelli T. V., Iljinsky V. V. About the enumeration of hydrocarbon-oxidizing bacteria in seawater by a considered method. Vestnik Moskovskogo universiteta. Seriya 16. Biologiya, 1984, no. 3, pp. 54–56. (in Russ.)]
Панов Г. В. Состояние микробиологических процессов в импактных и фоновых районах Мирового океана (на примере Балтийского и Берингова морей) : автореф. дис. … канд. биол. наук : 03.00.16. Москва, 1990. 22 с. [Panov G. V. Sostoyanie mikrobiologicheskikh protsessov v impaktnykh i fonovykh raionakh Mirovogo okeana (na primere Baltiiskogo i Beringova morei) : avtoref. dis. … kand. biol. nauk : 03.00.16. Moscow, 1990, 22 p. (in Russ.)]
Практическая гидробиология. Пресноводные экосистемы / под ред. В. Д. Федорова, В. И. Капкова. Москва : ПИМ, 2006. 367 с. [Prakticheskaya gidrobiologiya. Presnovodnye ekosistemy / V. D. Fedorov, V. I. Kapkov (Eds). Moscow : PIM, 2006, 367 p. (in Russ.)]
Пуговкин Д. В. Эпифитные бактериоценозы Fucus vesiculosus L. Баренцева моря и их роль в деградации нефтяных загрязнений : автореф. дис. … канд. биол. наук : 25.00.28. Мурманск, 2017. 26 с. [Pugovkin D. V. Epifitnye bakteriotsenozy Fucus vesiculosus L. Barentseva morya i ikh rol’ v degradatsii neftyanykh zagryaznenii : avtoref. dis. … kand. biol. nauk : 25.00.28. Murmansk, 2017, 26 p. (in Russ.)]
Руководство по методам биологического анализа морской воды и донных отложений / под ред. А. В. Цыбань. Ленинград : Гидрометеоиздат, 1980. 191 с. [Rukovodstvo po metodam biologicheskogo analiza morskoi vody i donnykh otlozhenii / A. V. Tsyban (Ed.). Leningrad : Gidrometeoizdat, 1980, 191 p. (in Russ.)]
Степаньян О. В., Воскобойников Г. М. Влияние нефти и нефтепродуктов на морфофункциональные особенности морских макроводорослей // Биология моря. 2006. Т. 32, № 4. С. 241–248. [Stepanyan O. V., Voskoboinikov G. M. The effects of oil and oil products on the morphofunctional characteristics of marine macroalgae. Biologiya morya, 2006, vol. 32, no. 4, pp. 241–248. (in Russ.)]
Нормативы предельно допустимых концентраций вредных веществ в водах водных объектов рыбохозяйственного значения. Приложение. Табл. № 2 // Об утверждении нормативов качества воды водных объектов рыбохозяйственного значения, в том числе нормативов предельно допустимых концентраций вредных веществ в водах водных объектов рыбохозяйственного значения : приказ Минсельхоза России от 13.12.2016 № 552 [в ред. от 10.03.2020]. [Normativy predel’no dopustimykh kontsentratsii vrednykh veshchestv v vodakh vodnykh ob”ektov rybokhozyaistvennogo znacheniya. Prilozhenie. Tabl. no. 2. In: Ob utverzhdenii normativov kachestva vody vodnykh ob”ektov rybokhozyaistvennogo znacheniya, v tom chisle normativov predel’no dopustimykh kontsentratsii vrednykh veshchestv v vodakh vodnykh ob”ektov rybokhozyaistvennogo znacheniya : prikaz Minsel’khoza Rossii ot 13.12.2016 no. 552 [v red. ot 10.03.2020]. (in Russ.)]. URL: https://sudact.ru/law/prikaz-minselkhoza-rossii-ot-13122016-n-552/prilozhenie/tablitsa-n-2/ [accessed: 21.03.2022].
Atlas R. M. Microorganisms and petroleum pollutants. BioScience, 1978, vol. 28, iss. 6, pp. 387–391. https://doi.org/10.2307/1307454
Buckley E. N., Jonas R. B., Fraender F. K. Characterization of microbial isolates from an estuarine ecosystem: Relationship of hydrocarbon utilization to ambient hydrocarbon concentrations. Applied and Environmental Microbiology, 1976, vol. 32, no. 2, pp. 232–237. https://doi.org/10.1128/aem.32.2.232-237.1976
Heitkamp M. A., Cerniglia C. E. Effects of chemical structure and exposure on the microbial degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons in freshwater and estuarine ecosystems. Environmental Toxicology and Chemistry, 1987, vol. 6, iss. 7, pp. 535–546. https://doi.org/10.1002/etc.5620060706
Lüning K. Temperature tolerance and biogeography of seaweeds: The marine algal flora of Helgoland (North Sea) as an example. Helgoländer Meeresuntersuchungen, 1984, vol. 38, iss. 2, pp. 305–317. https://doi.org/10.1007/BF01997486
Malavenda S. V., Mitayev M. V., Malavenda S. S., Gerasimova M. V. Fouling of coarse-clastic sediments with macrophytes depending on the rate of abrasion, Murmansk coast. Doklady Earth Sciences, 2017, vol. 474, iss. 1, pp. 557–560. https://doi.org/10.1134/S1028334X17050063
Meyer-Reil L.-A. Bacterial growth rates and biomass production. In: Microbial Ecology of a Brackish Water Environment / G. Rheinheimer (Ed.). Berlin ; Heidelberg : Springer-Verlag, 1977, pp. 223–235. https://doi.org/10.1007/978-3-642-66791-6_16
Mills A. L., Breul C., Colwell R. R. Enumeration of petroleum-degrading marine and estuarine microorganisms by the most probable number method. Canadian Journal of Microbiology, 1978, vol. 24, pp. 552–557. https://doi.org/10.1139/m78-089
Pilatti F., Ramlov F., Schmidt E., Kreusch M., Pereira D., Costa Ch., de Oliveira E., Bauer C., Rocha M., Bouzon Z., Maraschin M. In vitro exposure of Ulva lactuca Linnaeus (Chlorophyta) to gasoline – Biochemical and morphological alterations. Chemosphere, 2016, vol. 156, pp. 428–437. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2016.04.126
Pirnik M. P. Microbial oxidation of methyl branched alkanes. Critical Reviews in Microbiology, 1977, vol. 5, iss. 4, pp. 413–422. https://doi.org/10.3109/10408417709102812
Ryzhik I., Pugovkin D., Makarov M., Roleda M. Y., Basova L., Voskoboynikov G. Tolerance of Fucus vesiculosus exposed to diesel water-accommodated fraction (WAF) and degradation of hydrocarbons by the associated bacteria. Environmental Pollution, 2019, vol. 254 (Pt. B), art. no. 113072 (6 p.). https://doi.org/10.1016/j.envpol.2019.113072
Salakhov D., Pugovkin D., Ryzhik I., Voskoboinikov G. The influence of diesel fuel on morpho-functional state of Ulvaria obscura (Chlorophyta). IOP Conference Series: Earth and Environmental Science, 2020, vol. 539, iss. 1, art. no. 012202 (7 p.). https://doi.org/10.1088/1755-1315/539/1/012202
Salakhov D., Pugovkin D., Ryzhik I., Voskoboinikov G. The changes in the morpho-functional state of the green alga Ulva intestinalis L. in the Barents Sea under the influence of diesel fuel. IOP Conference Series: Earth and Environmental Science, 2021, vol. 937, iss. 2, art. no. 022059 (8 p.). https://doi.org/10.1088/1755-1315/937/2/022059
van Es F. B., Meyer-Reil L.-A. Biomass and metabolic activity of heterotrophic marine bacteria. In: Advances in Microbial Ecology / K. C. Marshall (Ed.). New York ; London : Plenum Press, 1982, vol. 6, pp. 111–170. https://doi.org/10.1007/978-1-4615-8318-9_4
Wiencke C., Rahmel J., Karsten U., Weykam G., Kirst G. O. Photosynthesis of marine macroalgae from Antarctica: Light and temperature requirements. Botanica Acta, 1993, vol. 106, iss. 1, pp. 78–87. https://doi.org/10.1111/j.1438-8677.1993.tb00341.x
ZoBell C. E. Marine Microbiology. A Monograph on Hydrobacteriology. Waltham, MA : Chronica Botanica Co., 1946, 240 p.