Factors affecting the reproduction of Littorina obtusata population (Gastropoda: Littorinidae) in the White Sea
##plugins.themes.ibsscustom.article.main##
Google Scholar
##plugins.themes.ibsscustom.article.details##
Abstract
Studying the factors that affect the population size is necessary for understanding the functioning of natural ecosystems and for planning of measures for environmental protection and management. Periwinkles of the genus Littorina are an important component of the intertidal ecosystems in the Northern Hemisphere, but the factors involved in their population dynamics are still poorly understood. This paper presents the data obtained during monitoring surveys of Littorina obtusata in 2001–2020. During this period, quasi-cyclic changes in periwinkles population density were observed around the average level, which is about 2.6 thousand ind.·m−2. A total of 67 variables characterizing the state of the studied L. obtusata population and the effect of key environmental factors were analyzed. Fluctuations in recruitment were found to account for 83% of observed changes in population density. Multiple regression analysis showed that 78% of changes in the reproduction rate of L. obtusata population were determined by four variables: density of individuals aged two years and older, biomass of a brown alga Fucus vesiculosus, precipitation in July, and biomass of a bivalve Mytilus edulis. The first variable reflects the rate of intraspecific competition, the second, the ability of a given habitat to support a mollusc population of a certain size, and the third, the effect of environmental factors. The connection between the reproduction rate of periwinkle population and bivalve biomass can be explained either by the existence of some common factor with which both variables are correlated, or by the presence of interspecific interactions between M. edulis and L. obtusata.
Authors
References
Бергер В. Я. О приспособлениях к меняющейся солёности некоторых литоральных беломорских моллюсков // Солёностные адаптации водных организмов. Ленинград : ЗИН РАН, 1976a. С. 59–111. (Исследования фауны морей ; вып. 17 (25)). [Berger V. Ya. About the adaptation of some intertidal snails of the White Sea to salinity changes. In: Salinity Adaptations of the Aquatic Animals. Leningrad : ZIN RAN, 1976a, pp. 59–111. (Exploration of the Fauna of the Seas ; vol. 17 (25)). (in Russ.)]
Бергер В. Я. Сезонные изменения чувствительности беломорского моллюска Littorina obtusata (L.) к солёности среды обитания // Солёностные адаптации водных организмов. Ленинград : ЗИН РАН, 1976b. С. 155–159. (Исследования фауны морей ; вып. 17 (25)). [Berger V. Ya. The season changes of sensitivity of the White Sea snail Littorina obtusata (L.) to environmental salinity. In: Salinity Adaptations of the Aquatic Animals. Leningrad : ZIN RAN, 1976b, pp. 155–159. (Exploration of the Fauna of the Seas ; vol. 17 (25)). (in Russ.)]
Бергер В. Я. Адаптации морских моллюсков к изменениям солёности среды. Ленинград : Наука, 1986. 216 с. (Исследования фауны морей ; вып. 32 (40)). [Berger V. Ya. Adaptations of Marine Molluscs to Environmental Salinity Changes. Leningrad : Nauka, 1986, 216 p. (Exploration of the Fauna of the Seas ; vol. 32 (40)). (in Russ.)]
Бескупская Т. И. Питание некоторых массовых литоральных беспозвоночных Белого моря // Труды Кандалакшского государственного заповедника. 1963. Вып. 4. С. 135–158. [Beskupskaya T. I. Pitanie nekotorykh massovykh litoral’nykh bespozvonochnykh Belogo morya. Trudy Kandalakshskogo gosudarstvennogo zapovednika, 1963, iss. 4, pp. 135–158. (in Russ.)]
Галактионов К. В. Жизненные циклы трематод как компоненты экосистем (опыт анализа на примере представителей семейства Microphallidae). Апатиты : Изд-во КНЦ РАН, 1993. 190 с. [Galaktionov K. V. Zhiznennye tsikly trematod kak komponenty ekosistem (opyt analiza na primere predstavitelei semeistva Microphallidae). Apatity : Izd-vo KNTs RAN, 1993, 190 p. (in Russ.)]
Галактионов К. В., Добровольский А. А. Опыт популяционного анализа жизненных циклов трематод на примере микрофаллид группы «pygmaeus» (Trematoda: Microphallidae) // Эколого-паразитологические исследования северных морей / ред. Ю. И. Полянский. Апатиты : Изд-во Кольского филиала АН СССР, 1984. С. 8–41. [Galaktionov K. V., Dobrovolsky A. A. Opyt populyatsionnogo analiza zhiznennykh tsiklov trematod na primere mikrofallid gruppy “pygmaeus” (Trematoda: Microphallidae). In: Ekologo-parazitologicheskie issledovaniya severnykh morei / Yu. I. Polyansky (Ed.). Apatity : Izd-vo Kol’skogo filiala AN SSSR, 1984, pp. 8–41. (in Russ.)]
Ганжа Е. В., Гранович А. И. Изменение строения пениальных желёз самцов литоральных моллюсков Littorina saxatilis и L. obtusata под влиянием заражения партенитами трематод // Паразитология. 2008. Т. 42, № 1. С. 13–22. [Ganzha E. V., Granovich A. I. Modification of the structure of penial glands in males of the intertidal molluscs Littorina saxatilis and L. obtusata under the influence of the infestation by trematode parthenites. Parazitologiya, 2008, vol. 42, no. 1, pp. 13–22. (in Russ.)]
Гранович А. И., Сергиевский С. О. Оценка репродуктивной структуры популяций моллюска Littorina saxatilis (Olivi) (Gastropoda: Prosobranchia) в Белом море // Зоологический журнал. 1990. Т. 69, № 8. С. 32–41. [Granovitch A. I., Sergiyevsky S. O. Assessment of the reproductive structure of molusc populations, Littorina saxatilis (Olivi) (Gastropoda, Prosobranchia) in the White Sea. Zoologicheskii zhurnal, 1990, vol. 69, no. 8, pp. 32–41. (in Russ.)]
Золотницкий А. П. О влиянии крупномасштабного культивирования мидии (Mytilus galloprovincialis Lamarck, 1819) на экосистему шельфовой зоны Чёрного моря // Учёные записки Таврического национального университета им. В. И. Вернадского. Серия «Биология, химия». 2011. Т. 24 (63), № 4. С. 73–82. [Zolotnitsky A. P. Large-scale cultivation on the influence of mussels (Mytilus galloprovincialis Lamarck, 1819) on the ecosystem of the Black Sea shelf zone. Uchenye zapiski Tavricheskogo natsional’nogo universiteta im. V. I. Vernadskogo. Seriya “Biologiya, khimiya”, 2011, vol. 24 (63), no. 4, pp. 73–82. (in Russ.)]
Козминский Е. В. Определение возраста у Littorina obtusata (Gastropoda, Prosobranchia) // Зоологический журнал. 2006. Т. 85, № 2. С. 146–157. [Kozminsky E. V. Determination of age in Littorina obtusata (Gastropoda, Prosobranchia). Zoologicheskii zhurnal, 2006, vol. 85, no. 2, pp. 146–157. (in Russ.)]
Козминский Е. В., Лезин П. А., Фокин М. В. Методика изучения наследования признаков окраски раковины у моллюсков рода Littorina (Gastropoda, Prosobranchia) // Зоологический журнал. 2008. Т. 87, № 5. С. 614–619. [Kozminsky E. V., Lezin P. A., Fokin M. V. A methodology of studying the inheritance of shell color in mollusks of the genus Littorina (Gastropoda, Prosobranchia). Zoologicheskii zhurnal, 2008, vol. 87, no. 5, pp. 614–619. (in Russ.)]
Козминский Е. В. Внутривидовая конкуренция как причина изменений численности популяции у беломорских моллюсков Littorina obtusata (Gastropoda: Littorinidae) // Изучение, рациональное использование и охрана природных ресурсов Белого моря : материалы XIII Всероссийской конференции с международным участием, Санкт-Петербург, 17–20 октября 2017 г. Санкт-Петербург : Зоологический институт РАН, 2017. С. 112–114. [Kozminsky E. V. Vnutrividovaya konkurentsiya kak prichina izmenenii chislennosti populyatsii u belomorskikh mollyuskov Littorina obtusata (Gastropoda: Littorinidae). In: Izuchenie, ratsional’noe ispol’zovanie i okhrana prirodnykh resursov Belogo morya : materialy XIII Vserossiiskoi konferentsii s mezhdunarodnym uchastiem, Saint Petersburg, 17–20 October, 2017. Saint Petersburg : Zoologicheskii institut RAN, 2017, pp. 112–114. (in Russ.)]
Козминский Е. В. Многолетняя динамика численности популяции литоральных моллюсков Littorina obtusata и L. saxatilis (Gastropoda: Littorinidae) в Южной губе о. Ряжков (Кандалакшский государственный природный заповедник) // Пространственно-временные аспекты функционирования биосистем : сборник материалов XVI Международной научной экологической конференции, посвящённой памяти Александра Владимировича Присного, Белгород, 24–26 ноября 2020 г. / отв. ред. Ю. А. Присный. Белгород : ИД «БелГУ» : НИУ «БелГУ», 2020. С. 47–50. [Kozminsky E. V. Mnogoletnyaya dinamika chislennosti populyatsii litoral’nykh mollyuskov Littorina obtusata i L. saxatilis (Gastropoda: Littorinidae) v Yuzhnoi gube o. Ryazhkov (Kandalakshskii gosudarstvennyi prirodnyi zapovednik). In: Prostranstvenno-vremennye aspekty funktsionirovaniya biosistem : sbornik materialov XVI Mezhdunarodnoi nauchnoi ekologicheskoi konferentsii, posvyashchennoi pamyati Aleksandra Vladimirovicha Prisnogo, Belgorod, 24–26 November, 2020 / Yu. A. Prisny (Ed.). Belgorod : ID “BelGU” : NIU “BelGU”, 2020, pp. 47–50. (in Russ.)]
Кузнецов В. В. Белое море и биологические особенности его флоры и фауны. Москва ; Ленинград : Изд-во АН СССР, 1960. 322 с. [Kuznetzov V. V. Beloe more i biologicheskie osobennosti ego flory i fauny. Moscow ; Leningrad : Izd-vo AN SSSR, 1960, 322 p. (in Russ.)]
Кулачкова В. Г. Гибель птенцов обыкновенной гаги и причины, её вызывающие // Труды Кандалакшского государственного заповедника. 1960. Вып. 3. С. 91–116. [Kulachkova V. G. Gibel’ ptentsov obyknovennoi gagi i prichiny, ee vyzyvayushchie. Trudy Kandalakshskogo gosudarstvennogo zapovednika, 1960, vol. 3, pp. 91–116. (in Russ.)]
Кулачкова В. Г. Гельминты как причина смертности обыкновенной гаги в вершине Кандалакшского залива // Экология и морфология гаг в СССР : [сборник научных трудов] / ред. А. А. Кищинский. Москва : Наука, 1979. С. 119–125. [Kulachkova V. G. Gel’minty kak prichina smertnosti obyknovennoi gagi v vershine Kandalakshskogo zaliva. In: Ekologiya i morfologiya gag v SSSR : [sbornik nauchnykh trudov] / A. A. Kishchinsky (Ed.). Moscow : Nauka, 1979, pp. 119–125. (in Russ.)]
Максимович Н. В., Герасимова А. В. Долговременный мониторинг литоральных поселений двустворчатых моллюсков (Mollusca, Bivalvia) в губе Чупа (Белое море) // Морские и пресноводные биосистемы Севера Карелии / под ред. А. И. Раилкина. Санкт-Петербург : Изд-во СПбГУ, 2004. С. 95–120. (Труды Биологического научно-исследовательского института ; вып. 51). [Maximovich N. V., Gerasimova A. V. Dolgovremennyi monitoring litoral’nykh poselenii dvustvorchatykh mollyuskov (Mollusca, Bivalvia) v gube Chupa (Beloe more). In: Morskie i presnovodnye biosistemy Severa Karelii / A. I. Railkin (Ed.). Saint Petersburg : Izd-vo SPbGU, 2004, pp. 95–120. (Trudy Biologicheskogo nauchno-issledovatel’skogo instituta ; iss. 51). (in Russ.)]
Матвеева Т. А. Экология и жизненные циклы массовых видов брюхоногих моллюсков Баренцева и Белого морей // Сезонные явления в жизни Белого и Баренцева морей. Ленинград : Наука, Ленингр. отд-ние, 1974. С. 65–190. (Исследования фауны морей ; вып. 13 (21)). [Matveeva T. A. Ecology and the life cycles of gastropods in the Barents and White seas. In: Seasonal Phenomena in the Life of the White and Barents Seas. Leningrad : Nauka, Leningr. otd-nie, 1974, pp. 65–190. (Exploration of the Fauna of the Seas ; vol. 13 (21)). (in Russ.)]
Наумов А. Д., Оленев А. В. Зоологические экскурсии на Белом море : пособие для летней учебной практики по зоологии беспозвоночных. Ленинград : Изд-во ЛГУ, 1981. 175 с. [Naumov A. D., Olenev A. V. Zoologicheskie ekskursii na Belom more : posobie dlya letnei uchebnoi praktiki po zoologii bespozvonochnykh. Leningrad : Izd-vo LGU, 1981, 175 p. (in Russ.)]
Русанова М. Н., Хлебович В. В. О влиянии на фауну Белого моря аномальных условий 1965–1966 годов // Океанология. 1967. Т. 7, № 1. С. 164–167. [Rusanova M. N., Khlebovich V. V. On the effects of the anomalous conditions of 1965–1966 on the White Sea fauna. Okeanologiya, 1967, vol. 7, no. 1, pp. 164–167. (in Russ.)]
Соколова И. М. Популяционные аспекты адаптации литоральных брюхоногих моллюсков Littorina saxatilis к пониженной солёности : дис. … канд. биол. наук : 03.00.08. Санкт-Петербург, 1997. 273 с. [Sokolova I. M. Populyatsionnye aspekty adaptatsii litoral’nykh bryukhonogikh mollyuskov Littorina saxatilis k ponizhennoi solenosti. [dissertation]. Saint Petersburg, 1997, 273 p. (in Russ.)]
Хайтов В. М. Динамика солёности и температуры морской воды, Южная губа, о. Ряжков, 31.05–20.08.2007 // Летопись природы Кандалакшского заповедника за 2007 год / ред. А. С. Корякин. Кандалакша, 2008. Т. 1. С. 83–88. [Khaitov V. M. Dinamika solenosti i temperatury morskoi vody, Yuzhnaya guba, o. Ryazhkov, 31.05–20.08.2007. In: The Chronicle of Nature of the Kandalaksha Reserve, 2007 / A. S. Koryakin (Ed.). Kandalaksha, 2008, vol. 1, pp. 83–88. (in Russ.)]
Хайтов В. М. Динамика солёности и температуры морской воды, Южная губа, о. Ряжков, 23.05–20.08.2008 // Летопись природы Кандалакшского заповедника за 2008 год / ред. А. С. Корякин. Кандалакша, 2009. Т. 1. С. 57–68. [Khaitov V. M. Dinamika solenosti i temperatury morskoi vody, Yuzhnaya guba, o. Ryazhkov, 23.05–20.08.2008. In: The Chronicle of Nature of the Kandalaksha Reserve, 2008 / A. S. Koryakin (Ed.). Kandalaksha, 2009, vol. 1, pp. 57–68. (in Russ.)]
Хайтов В. М. Динамика солёности и температуры морской воды, Южная губа, о. Ряжков, 09.06–23.08.2009 // Летопись природы Кандалакшского заповедника за 2009 год / ред. А. С. Корякин. Кандалакша, 2010. Т. 1. С. 79–90. [Khaitov V. M. Dinamika solenosti i temperatury morskoi vody, Yuzhnaya guba, o. Ryazhkov, 09.06–23.08.2009. In: The Chronicle of Nature of the Kandalaksha Reserve, 2009 / A. S. Koryakin (Ed.). Kandalaksha, 2010, vol. 1, pp. 79–90. (in Russ.)]
Aguilera M. A., Navarrete S. A. Interspecific competition for shelters in territorial and gregarious intertidal grazers: Consequences for individual behaviour. PLoS ONE, 2012, vol. 7, iss. 9, art. no. e46205 (13 p.). https://doi.org/10.1371/journal.pone.0046205
Bachelet G. Recruitment and year-to-year variability in a population of Macoma balthica (L.). Hydrobiologia, 1986, vol. 142, iss. 1, pp. 233–248. https://doi.org/10.1007/BF00026762
Baker G. H. Interactions between the land snails Theba pisana and Cernuella virgata in the laboratory. Journal of Molluscan Studies, 2021, vol. 87, iss. 1, art. no. eyaa038 (6 p.). https://doi.org/10.1093/mollus/eyaa038
Baltensweiler W. Zeiraphera griseana Hübner (Lepidoptera: Tortricidae) in the European Alps. A contribution to the problem of cycles. The Canadian Entomologist, 1964, vol. 96, iss. 5, pp. 792–800. https://doi.org/10.4039/ent96792-5
Branch G. M., Branch M. L. Experimental analysis of intraspecific composition in an intertidal gastropod, Littorina unifasciata. Australian Journal of Marine and Freshwater Research, 1981, vol. 32, no. 4, pp. 573–589. https://doi.org/10.1071/mf9810573
Brown K. M., Leathers B. K., Minchella D. J. Trematode prevalence and the population dynamics of freshwater pond snails. The American Midland Naturalist, 1988, vol. 120, no. 2, pp. 289–301. https://doi.org/10.2307/2426001
Campbell S. P., Frair J. L., Gibbs J. P., Rundell R. J. Coexistence of the endangered, endemic Chittenango ovate amber snail (Novisuccinea chittenangoensis) and a non-native competitor. Biological Invasions, 2015, vol. 17, iss. 2, pp. 711–723. https://doi.org/10.1007/s10530-014-0763-5
Chow V. Intraspecific competition in a fluctuating population of Littorina plena Gould (Gastropoda : Prosobranchia). Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 1989, vol. 130, iss. 2, pp. 147–165. https://doi.org/10.1016/0022-0981(89)90201-3
Elton C. Voles, Mice and Lemmings: Problems in Population Dynamics. Oxford : Clarendon Press, 1942, 496 p.
Espinosa F., Guerra-García J. M., Fa D., García-Gómez J. C. Effects of competition on an endangered limpet Patella ferruginea (Gastropoda: Patellidae): Implications for conservation. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 2006, vol. 330, iss. 2, pp. 482–492. https://doi.org/10.1016/j.jembe.2005.09.020
Golikov A. V., Ceia F. R., Sabirov R. M., Batalin G. A., Blicher M. E., Gareev B. I., Gudmundsson G., Jørgensen L. L., Mingazov G. Z., Zakharov D. V., Xavier J. C. Diet and life history reduce interspecific and intraspecific competition among three sympatric Arctic cephalopods. Scientific Reports, 2020, vol. 10, art. no. 21506 (11 p.). https://doi.org/10.1038/s41598-020-78645-z
Granovitch A. I., Maximovich A. N. Long-term population dynamics of Littorina obtusata: The spatial structure and impact of trematodes. Hydrobiologia, 2013, vol. 706, iss. 1, pp. 91–101. https://doi.org/10.1007/s10750-012-1411-7
Granovitch A. I., Sergievsky S. O., Sokolova I. M. Spatial and temporal variation of trematode infection in coexisting populations of intertidal gastropods Littorina saxatilis and L. obtusata in the White Sea. Diseases of Aquatic Organisms, 2000, vol. 41, no. 1, pp. 53–64. https://doi.org/10.3354/dao041053
Hudson P. J., Dobson A. P., Newborn D. Prevention of population cycles by parasite removal. Science, 1998, vol. 282, iss. 5397, pp. 2256–2258. https://doi.org/10.1126/science.282.5397.2256
Högstedt G., Seldal T., Breistøl A. Period length in cyclic animal populations. Ecology, 2005, vol. 86, iss. 2, pp. 373–378. https://doi.org/10.1890/02-0561
Kimura K., Chiba S. Interspecific interference competition alters habitat use patterns in two species of land snails. Evolutionary Ecology, 2010, vol. 24, iss. 4, pp. 815–825. https://doi.org/10.1007/s10682-009-9339-8
Kinne O. Salinity: Animals – invertebrates // Marine Ecology: A Comprehensive, Integrated Treatise on Life in Oceans and Coastal Waters. Vol. 1: Environmental Factors. Pt 2 / O. Kinne (Ed.). London : Wiley-Interscience, 1971, pp. 821–996.
Kohler S. L., Wiley M. J. Parasite-induced collapse of populations of a dominant grazer in Michigan streams. Oikos, 1992, vol. 65, no. 3, pp. 443–449. https://doi.org/10.2307/3545561
Kozminsky E. V. Effects of environmental and biotic factors on the fluctuations of abundance of Littorina obtusata (Gastropoda: Littorinidae). Hydrobiologia, 2013, vol. 706, iss. 1, pp. 81–90. https://doi.org/10.1007/s10750-012-1418-0
Kube S., Kube J., Bick A. A loss of fecundity in a population of mudsnails Hydrobia ventrosa caused by larval trematodes does not measurably affect host population equilibrium level. Parasitology, 2006, vol. 132, iss. 5, pp. 725–732. https://doi.org/10.1017/s0031182005009704
Lack D. L. Population Studies of Birds. Oxford : Clarendon Press, 1966, 247 p.
Lilliefors H. W. On the Kolmogorov–Smirnov test for normality with mean and variance unknown. Journal of the American Statistical Association, 1967, vol. 62, iss. 318, pp. 399–402. https://doi.org/10.1080/01621459.1967.10482916
MacLulich D. A. Fluctuations in the Numbers of the Varying Hare (Lepus americanus). Toronto : University of Toronto Press, 1937, pp. 1–136. (University of Toronto Studies, Biological Series ; vol. 43). https://doi.org/10.3138/9781487583064
Petraitis P. S. Effects of intraspecific competition and scavenging on growth of the periwinkle Littorina littorea. Marine Ecology Progress Series, 2002, vol. 236, pp. 179–187. https://doi.org/10.3354/meps236179
Remane A., Schlieper C. Biology of Brackish Water. 2nd ed. Stuttgart : John Wiley and Sons, 1972, 372 p. (Die Binnengewässer ; Bd 25).
Rollo C. D. Consequences of competition on the reproduction and mortality of three species of terrestrial slugs. Researches on Population Ecology, 1983, vol. 25, iss. 1, pp. 20–43. https://doi.org/10.1007/BF02528782
Sergievsky S. O. Populational approach to the analysis of the periwinkle Littorina obtusata (L.) invasions with the trematode parthenitae. Helminthologia, 1985, vol. 22, iss. 1, pp. 5–14.
Sergievsky S. O., Granovitch A. I., Sokolova I. M. Long-term studies of Littorina obtusata and Littorina saxatilis populations in the White Sea. Oceanologica Acta, 1997, vol. 20, no. 1, pp. 259–265.
Sinclair A. R. E., Chitty D., Stefan C. I., Krebs C. J. Mammal population cycles: Evidence for intrinsic differences during snowshoe hare cycles. Canadian Journal of Zoology, 2003, vol. 81, no. 2, pp. 216–220. https://doi.org/10.1139/z03-006
Smallridge M. A., Kirby G. C. Competitive interactions between the land snails Theba pisana (Müller) and Cernuella virgata (Da Costa) from South Australia. Journal of Molluscan Studies, 1988, vol. 54, iss. 3, pp. 251–258. https://doi.org/10.1093/mollus/54.3.251
Sokolova I. M. Effects of salinity on the growth rate and survival of juvenile Littorina saxatilis gastropods from habitats with different salinity regimes. Russian Journal of Marine Biology, 2000, vol. 26, iss. 6, pp. 427–431. https://doi.org/10.1023/A:1009498822068
Watz J., Nyqvist D. Interspecific competition among terrestrial slugs. Journal of Molluscan Studies, 2022, vol. 88, iss. 2, art. no. eyac007 (6 p.). https://doi.org/10.1093/mollus/eyac007
Yamada S. B., Mansour R. A. Growth inhibition of native Littorina saxatilis (Olivi) by introduced L. littorea (L.). Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 1987, vol. 105, iss. 2–3, pp. 187–196. https://doi.org/10.1016/0022-0981(87)90171-7
