Genetic and morphological variability of a bivalve Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906) as probable components of its adaptive success in the Azov and Black Sea region
##plugins.themes.ibsscustom.article.main##
##plugins.themes.ibsscustom.article.details##
Abstract
An invasive population of a bivalve of the genus Anadara inhabiting the Kerch Strait of the Sea of Azov was investigated using methods of molecular genetics and multivariate morphometric analysis. These molluscs are highly successful invaders in the Azov–Black Sea region and have a significant effect on local biocenoses which underpins the relevance of this study. The aim of the work was to identify Anadara molluscs of the Kerch Strait down to the species level and analyze their genetic and phenotypic heterogeneity, with regard to their adaptability and invasion success. It was confirmed that the investigated population belongs to the species Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906). Morphometric variability in 6 shell characters and polymorphism in a fragment of the cytochrome oxidase I gene in this population were examined. The genetic diversity in our sample appeared to be not lower than in some native populations of this species. At the same time, the analysis of morphological variations gives reason to believe that there are multiple ontogenetic channels in the individual development of the studied population of A. kagoshimensis. It is suggested that this condition contributed to the adaptive success of the ark shell in the Azov–Black Sea basin.
Authors
References
Анистратенко В. В., Халиман И. А. Двустворчатый моллюск Anadara inaequivalvis (Bivalvia, Arcidae) в северной части Азовского моря: завершение колонизации Азово-Черноморского бассейна // Вестник зоологии. 2006. Т. 40, № 6. С. 505–511. [Anistratenko V. V., Khaliman I. A. Bivalve mollusc Anadara inaequivalvis (Bivalvia, Arcidae) in the northern part of the Sea of Azov: Completion of colonization of the Azov – Black Sea Basin. Vestnik zoologii, 2006, vol. 40, no. 6, pp. 505–511. (in Russ.)]
Бондарев И. П. Особенности биоценотических связей Anadara kagoshimensis (Bivalvia, Arcidae) в бухте Казачьей Чёрного моря // Российский журнал биологических инвазий. 2020. Т. 13, № 2. С. 10–22. [Bondarev I. P. Features of biocenotic relations of Anadara kagoshimensis (Bivalvia, Arcidae) in the Kazachya Bay of the Black Sea. Rossiiskii zhurnal biologicheskikh invazii, 2020, vol. 13, no. 2, pp. 10–22. (in Russ.)]. https://elibrary.ru/vrlyzp
Дгебуадзе Ю. Ю., Мироновский А. Н., Мендсайхан Б., Слынько Ю. В. Быстрая морфологическая диверсификация карповой рыбы Oreoleuciscus potanini (Cyprinidae) при образовании водохранилища на реке семиаридной зоны // Доклады Российской академии наук. Науки о жизни. 2020. Т. 490, № 1. С. 85–89. [Dgebuadze Y. Y., Mironovsky A. N., Mendsaikhan B., Slyn’ko Y. V. Rapid morphological diversification of the cyprinid fish Oreoleuciscus potanini (Cyprinidae) in the course of formation of a reservoir in a river of the semiarid zone. Doklady Rossiiskoi akademii nauk. Nauki o zhizni, 2020, vol. 490, no. 1, pp. 85–89. (in Russ.)]. https://doi.org/10.31857/S2686738920010060
Дгебуадзе Ю. Ю., Мироновский А. Н., Мендсайхан Б., Слынько Ю. В. Первый случай морфологической дифференциации алтайского османа Потанина Oreoleuciscus potanini (Cyprinidae, Actinopterigii) в реке // Доклады Академии наук. 2017. Т. 473, № 2. С. 250–253. [Dgebuadze Y. Y., Mironovskii A. N., Mendsaikhan B., Slyn’ko Y. V. The first case of morphological differentiation of Altai osman Oreoleuciscus potanini (Cyprinidae, Actinopterigii) in a river. Doklady Akademii nauk, 2017, vol. 473, no. 2, pp. 250–253. (in Russ.)]. https://doi.org/10.7868/S0869565217080266
Жаворонкова А. М., Золотницкий А. П. Характеристика аллометрического роста двустворчатого моллюска анадары (Anadara inaequivalvis) Керченского пролива // Экосистемы, их оптимизация и охрана. 2014. Вып. 10 (29). С. 128–133. [Zhavoronkova A. M., Zolotnitsky A. P. Characteristic of the allometric growth of bivalve mollusk anadara (Anadara inaequivalvis) of the Kerch Strait. Ekosistemy, ikh optimizatsiya i okhrana, 2014, iss. 10 (29), pp. 128–133. (in Russ.)]. https://elibrary.ru/tgnbrf
Золотарёв В. Н., Золотарёв П. Н. Двустворчатый моллюск Cunearca cornea – новый элемент фауны Чёрного моря // Доклады Академии наук СССР. 1987. Т. 297, № 2. С. 501–502. [Zolotarev V. N., Zolotarev P. N. Bivalve Cunearca cornea – a new element of the fauna of the Black Sea. Doklady Akademii nauk SSSR, 1987, vol. 97, no. 2, pp. 501–502. (in Russ.)]
Иванов Д. А. Аутоакклиматизация промыслового двустворчатого моллюска Cunearca cornea в Керченском проливе // Биология моря. 1991. № 5. С. 95–98. [Ivanov D. A. Autoacclimatization of the commercial bivalve Cunearca cornea in the Kerch Strait. Biologiya morya, 1991, no. 5, pp. 95–98. (in Russ.)]. https://elibrary.ru/czfivy
Киселёва М. И. Сравнительная характеристика донных сообществ у побережья Кавказа // Многолетние изменения зообентоса Чёрного моря / отв. ред. В. Е. Заика. Киев : Наукова думка, 1992. С. 84–99. [Kiseleva M. I. Sravnitel’naya kharakteristika donnykh soobshchestv u poberezh’ya Kavkaza. In: Mnogoletnie izmeneniya zoobentosa Chernogo morya / V. E. Zaika (Ed.). Kyiv : Naukova dumka, 1992, pp. 84–99. (in Russ.)]. https://repository.marine-research.ru/handle/299011/5644
Мина М. В. Морфологическая диверсификация рыб как следствие дивергенции онтогенетических траекторий // Онтогенез. 2001. Т. 32, № 6. С. 471–476. [Mina M. V. Morphological diversification of fish as a consequence of the divergence of ontogenetic trajectories. Ontogenez, 2001, vol. 32, no. 6, pp. 471–476. (in Russ.)]. https://elibrary.ru/mpinsn
Мина М. В., Шкиль Ф. Н., Абдисса Б. Индивидуальные онтогенетические траектории и онтогенетические каналы трёх форм крупных африканских усачей комплекса Barbus intermedius. Анализ экспериментальных данных // Вопросы ихтиологии. 2010. Т. 50, № 4. С. 471–479. [Mina M. V., Shkil F. N., Abdissa B. Individual ontogenetic trajectories and ontogenetic channels of three forms of large African barbs (Barbus intermedius complex). Analysis of experimental data. Voprosy ikhtiologii, 2010, vol. 50, no. 4, pp. 471–479. (in Russ.)]. https://elibrary.ru/mtjdpv
Мироновский А. Н., Дгебуадзе Ю. Ю., Мендсайхан Б., Слынько Ю. В. Морфологическая дифференциация алтайского османа Oreoleuciscus humilis (Cyprinidae, Actinopterigii) в реке Туин, Долина Озёр, Монголия // Вопросы ихтиологии. 2019. Т. 59, № 1. С. 105–109. [Mironovsky A. N., Dgebuadze Y. Y., Mendsaikhan B., Slyn’ko Y. V. Morphological differentiation of Altai osman Oreoleuciscus humilis (Cyprinidae) in the Tuin-Gol River, Lake Valley, Mongolia. Voprosy ikhtiologii, 2019, vol. 59, no. 1, pp. 105–109. (in Russ.)]. https://doi.org/10.1134/S0042875219010077
Мироновский А. Н., Касьянов А. Н., Слынько Ю. В., Дгебуадзе Ю. Ю. Фенетические отношения и многомерные онтогенетические каналы экологических форм алтайского османа Oreoleuciscus potanini (Cyprinidae) озера Ногон (Котловина Больших Озёр, Монголия) // Вопросы ихтиологии. 2014. Т. 54, № 1. С. 25–31. [Mironovsky A. N., Dgebuadze Y. Y., Kas’yanov A. N., Slyn’ko Y. V. Phenetic relationships and multivariate ontogenetic channels of ecological forms of Altai osman Oreoleuciscus potanini (Cyprinidae) in Lake Nogon (Great Lakes Hollow, Mongolia). Voprosy ikhtiologii, 2014, vol. 54, no. 1, pp. 25–31. (in Russ.)]. https://doi.org/10.7868/S0042875214010081
Орленко А. Н. Гигантская устрица Crassostrea gigas (Bivalvia, Mytiliformes, Grassostreidae) как объект акклиматизации и основные этапы её трансплантации в Чёрное море // Зоологический журнал. 1994. Т. 73, вып. 1. С. 51–54. [Orlenko A. N. The acclimatization of giant oyster Crassostrea gigas (Bivalvia, Mytiliformes, Grassostreidae) and the principal stages of its introduction in the Black Sea. Zoologicheskii zhurnal, 1994, vol. 73, iss. 1, pp. 51–54. (in Russ.)]
Переладов М. В. Современное состояние популяции и особенности биологии рапаны (Rapana venosa) в северо-восточной части Чёрного моря // Труды ВНИРО. 2013. Т. 150. С. 8–20. [Pereladov M. V. Modern status and biological aspects of veined rapa whelk (Rapana venosa) in the north-east Black Sea. Trudy VNIRO, 2013, vol. 150, pp. 8–20. (in Russ.)]. https://elibrary.ru/tfsjnf
Расницын А. П. Темпы эволюции и эволюционная теория (гипотеза адаптивного компромисса) // Эволюция и биоценотические кризисы : [сборник статей] / отв. ред. Л. П. Татаринов, А. П. Расницын. Москва : Наука, 1987. С. 46–64. [Rasnitsyn A. P. Tempy evolyutsii i evolyutsionnaya teoriya (gipoteza adaptivnogo kompromissa). In: Evolyutsiya i biotsenoticheskie krizisy : [sbornik statei] / L. P. Tatarinov, A. P. Rasnitsyn (Eds). Moscow : Nauka, 1987, pp. 46–64. (in Russ.)]
Ревков Н. К. Особенности колонизации Чёрного моря недавним вселенцем – двустворчатым моллюском Anadara kagoshimensis (Bivalvia: Arcidae) // Морской биологический журнал. 2016. Т. 1, № 2. С. 3–17. [Revkov N. K. Colonization’s features of the Black Sea basin by recent invader Anadara kagoshimensis (Bivalvia: Arcidae). Marine Biological Journal, 2016, vol. 1, no. 2, pp. 3–17. (in Russ.)]. https://doi.org/10.21072/mbj.2016.01.2.01
Ревков Н. К., Щербань С. А. Особенности биологии двустворчатого моллюска Anadara kagoshimensis в Чёрном море // Экосистемы. 2017. Вып. 9. С. 47–56. [Revkov N. K., Scherban S. A. The biology of the bivalve Anadara kagoshimensis in the Black Sea. Ekosistemy, 2017, iss. 9, pp. 47–56. (in Russ.)]. https://elibrary.ru/zxqxhz
Слынько Ю. В., Слынько Е. Е., Пиркова А. В., Ладыгина Л. В., Рябушко В. И. Баркодинг митохондриальной ДНК тихоокеанской устрицы Crassostrea gigas (Thunberg, 1793) (Mollusca: Bivalvia: Ostreidae), культивируемой в Чёрном море // Генетика. 2018. Т. 54, № 12. С. 1419–1425. [Slynko Y. V., Slynko E. E., Pirkova A. V., Ladygina L. V., Ryabushko V. I Mitochondrial DNA barcoding of the Pacific oyster Crassostrea gigas (Thunberg, 1793) (Mollusca: Bivalvia: Ostreidae), cultivated in the Black Sea. Genetika, 2018, vol. 54, no. 12, pp. 1419–1425. (in Russ.)] https://doi.org/10.1134/S0016675818120159
Солдатов А. А., Ревков Н. К., Петросян В. Г. 42. Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906) // Самые опасные инвазионные виды России (топ-100) / под ред. Ю. Ю. Дгебуадзе, В. Г. Петросяна, Л. А. Хляп. Москва : Тов-во науч. изданий КМК, 2018. С. 260–266. [Soldatov A. A., Revkov N. K., Petrosyan V. G. 42. Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906). In: The Most Dangerous Invasive Species of Russia (Top 100) / Yu. Yu. Dgebuadze, V. G. Petrosyan, L. A. Khlyap (Eds). Moscow : KMK Scientific Press, 2018, pp. 260–266. (in Russ.)]. https://elibrary.ru/rfivnx
Финогенова Н. Л., Куракин А. П., Ковтун О. А. Морфологическая дифференциация Anadara inaequivalvis (Bivalvia, Arcidae) в Чёрном море // Гидробиологический журнал. 2012. Т. 48, № 5. С. 3–10. [Finogenova N. L., Kurakin A. P., Kovtun O. A. Morphological differentiation of Anadara inaequivalves (Bivalvia, Arcidae) in the Black Sea. Gidrobiologicheskii zhurnal, 2012, vol. 48, no. 5, pp. 3–10. (in Russ.)]. https://doi.org/10.1615/HydrobJ.v49.i1.10
Шмальгаузен И. И. Организм как целое в индивидуальном и историческом развитии : избранные труды. Москва : Наука, 1982. 383 с. [Shmal’gauzen I. I. Organizm kak tseloe v individual’nom i istoricheskom razvitii : izbrannye trudy. Moscow : Nauka, 1982, 383 p. (in Russ.)]
Anistratenko V. V., Anistratenko O. Yu., Khaliman I. A. Conchological variability of Anadara inaequivalvis (Bivalvia, Arcidae) in the Black–Azov Sea Basin. Vestnik zoologii, 2014, vol. 48, no. 5, pp. 457–466.
Bandelt H.-J., Forster P., Röhl A. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies. Molecular Biology and Evolution, 1999, vol. 16, iss. 1, pp. 37–48. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a026036
Banister K. E. A revision of the large Barbus (Pisces, Cyprinidae) of east and central Africa. Studies on African Cyprinidae. Part 2. Bulletin of the British Museum (Natural History). Zoology, 1973, vol. 26, pp. 3–148. https://doi.org/10.5962/bhl.part.204
Bañón R., Trigo J. E., Pérez-Dieste J., Fernández J., Barros-García D., De Carlos A. Range expansion, biometric features and molecular identification of the exotic ark shell Anadara kagoshimensis from Galician waters, NW Spain. Journal of the Marine Biological Association of the UK, 2015, vol. 95, iss. 3, pp. 545–550. https://doi.org/10.1017/S0025315414002045
Chandler E. A., McDowell J. R., Graves J. E. Genetically monomorphic invasive populations of the rapa whelk, Rapana venosa. Molecular Ecology, 2008, vol. 17, no. 18, pp. 4079–4091. https://doi.org/10.1111/j.1365-294x.2008.03897.x
Folmer O., Black M., Hoeh W., Lutz R., Vrijenhoek R. DNA primers for amplification of mitochondrial cytochrome c oxidase subunit I from diverse metazoan invertebrates. Molecular Marine Biology and Biotechnology, 1994, vol. 3, no. 5, pp. 294–299.
Fu Y.-X. Statistical tests of neutrality against population growth, hitchhiking and background selection. Genetics, 1997, vol. 147, iss. 2, pp. 915–925. https://doi.org/10.1093/genetics/147.2.915
Excoffier L., Lischer H. E. L. Arlequin suite ver 3.5: A new series of programs to perform population genetics analyses under Linux and Windows. Molecular Ecology Resources, 2010, vol. 10, iss. 3, pp. 564–567. https://doi.org/10.1111/j.1755-0998.2010.02847.x
Ghisotti F. Scapharca cfr. cornea (Reeve), ospite nuova del Mediterraneo. Conchiglie, 1973, vol. 9, no. 3–4, pp. 1–68.
Ghisotti F., Rinaldi E. Osservazioni sulla popolazione di Scapharca, insediatasi in questi ultimi anni su un tratto del litorale Romagnolo. Conchiglie, 1976, vol. 12, no. 9–10, pp. 183–195.
Gomoiu M.-T. Scapharca inaequivalvis (Bruguière) – a new species in the Black Sea. Cercetǎri marine – Recherches marines, 1984, vol. 17, pp. 131–141.
Johnson M., Zaretskaya I., Raytselis Y., Merezhuk Y., McGinnis S., Madden T. L. NCBI BLAST: A better web interface. Nucleic Acids Research, 2008, vol. 36, suppl. 2, pp. w5–w9. https://doi.org/10.1093/nar/gkn201
Krapal A.-M., Popa O. P., Levarda A. F., Iorgu E. I., Costache M., Crocetta F., Popa L. O. Molecular confirmation on the presence of Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906) (Mollusca: Bivalvia: Arcidae) in the Black Sea. Travaux du Museum National d’Histoire Naturelle “Grigore Antipa”, 2014, vol. 57, iss. 1, pp. 9–12. https://doi.org/10.2478/travmu-2014-0001
Lee S. Y., Kim S. H. Genetic variation and discrimination of Korean arkshell Scapharca species (Bivalvia, Arcoida) based on mitochondrial COI gene sequences and PCR-RFLP. Korean Journal of Genetics, 2003, vol. 25, no. 4, pp. 309–315.
Librado P., Rozas J. DnaSP v5: A software for comprehensive analysis of DNA polymorphism data. Bioinformatics, 2009, vol. 25, iss. 11, pp. 1451–1452. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btp187
Mina M. V., Mironovsky A. N., Dgebuadze Yu. Yu. Morphometry of barbel of lake Tana, Ethiopia: Multivariate ontogenetic channels. Folia Zoologica, 1996, vol. 45, suppl. 1, pp. 109–116.
Mirzoeva A., Zhukov O. Conchological variability of Anadara kagoshimensis (Bivalvia: Arcidae) in the northern part of the Black–Azov Sea basin. Biologia, 2021, vol. 76, iss. 12, pp. 3671–3684. https://doi.org/10.1007/s11756-021-00844-4
National Center for Biotechnology Information [databases]. In: National Library of Medicine : [site]. Bethesda, MD, 2025. URL: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/ [accessed: 03.01.2025].
Öztürk B. Non-indigenous Species in the Mediterranean and the Black Sea / General Fisheries Commission for the Mediterranean. Rome : FAO, 2021, 92 p. (Studies and Reviews ; no. 87). https://doi.org/10.4060/cb5949en
Rohlf F. J. NTSYS-pc: Numerical Taxonomy and Multivariate Analysis System. Version 2.02. Getting Started Guide. New York : Applied Biostatistics Inc., 1998, 43 p.
Streftaris N., Zenetos A. Alien marine species in the Mediterranean – the 100 ‘worst invasives’ and their impact. Mediterranean Marine Science, 2006, vol. 7, no. 1, pp. 87–118. https://doi.org/10.12681/MMS.180
Tajima F. Statistical method for testing the neutral mutation hypothesis by DNA polymorphism. Genetics, 1989, vol. 123, no. 3, pp. 585–595. https://doi.org/10.1093/genetics/123.3.585
Tamura K., Stecher G., Peterson D., Filipski A., Kumar S. MEGA6: Molecular Evolutionary Genetics Analysis version 6.0. Molecular Phylogenetics and Evolution, 2013, vol. 30, iss. 12, pp. 2725–2729. https://doi.org/10.1093/molbev/mst197
Tanaka T., Aranishi F. Genetic variability and population structure of ark shell in Japan. Open Journal of Marine Science, 2014, vol. 4, no. 1, pp. 8–17. https://doi.org/10.4236/ojms.2014.41002
Ulman A., Ferrario J., Occhpinti-Ambrogi A., Arvanitidis C., Bandi A., Bertolino M., Bogi C., Chatzigeorgiou G., Ali Çiçek B., Deidun A., Ramos-Espla A., Koçak C., Lorenti M., Martinez-Laiz G., Merlo G., Princisgh E., Scribano G., Marchini A. A massive update of non-indigenous species records in Mediterranean marinas. PeerJ, 2017, vol. 5, art. no. e3954 (60 p.). https://doi.org/10.7717/peerj.3954
Wilson J. R. U., Dormontt E. E., Prentis P. J., Lowe A. J., Richardson D. M. Something in the way you move: Dispersal pathways affect invasion success. Trends in Ecology and Evolution, 2009, vol. 24, iss. 3, pp. 136–144. https://doi.org/10.1016/j.tree.2008.10.007
Zenetos A., Gofas S., Verlaque M., Cinar M. E., Garcia Raso J. E., Bianchi C. N., Morri C., Azzurro E., Bilecenoglu M., Froglia C., Siokou I., Violanti D., Sfriso A., San Martin G., Giangrande A., Katagan T., Ballesteros E., Ramos Espla A., Mastrototaro F., Ocana O., Zingone A., Gambi M. C., Streftaris N. Alien species in the Mediterranean Sea by 2010. A contribution to the application of European Union’s Marine Strategy Framework Directive (MSFD). Part I. Spatial distribution. Mediterranean Marine Science, 2010, vol. 11, no. 2, pp. 381–493. https://doi.org/10.12681/mms.87