Многоклеточные паразиты двух видов колюшек Соловецкого архипелага (Белое море)
##plugins.themes.ibsscustom.article.main##
##plugins.themes.ibsscustom.article.details##
Аннотация
Соловецкий архипелаг, расположенный в Белом море, состоит из шести крупных островов. Среди них два самых больших острова, Большой Соловецкий и Анзерский, характеризуются наличием обширной системы озёр, ручьёв и каналов, которые связаны между собой и с морем. Изучение гидробионтов, в том числе рыб, из пресноводных водоёмов Соловецкого архипелага необходимо для понимания исторических процессов формирования фауны. Мониторинг пресноводной ихтиофауны Соловецких островов ведётся более 30 лет. В результате этих наблюдений наиболее многочисленными аборигенными видами рыб на Соловецком архипелаге были признаны два вида колюшек — трёхиглая Gasterosteus aculeatus и девятииглая Pungitius pungitius. Эти рыбы играют важную роль в прибрежных и морских сообществах Белого моря, являясь обычной добычей хищных видов рыб и морских млекопитающих. Паразитологических исследований колюшек в Белом море проведено немного. Большинство имеющихся паразитологических сведений по колюшке из Белого моря касаются её морских форм из разных районов и колюшки из устьев рек на побережье Белого моря. До настоящего времени не было данных о паразитах колюшки Соловецкого архипелага. Нами получены первые сведения по паразитам двух видов колюшек, P. pungitius (пресноводная и морская форма) и G. aculeatus (морская форма), выловленных в водах Соловецкого архипелага (Белое море). Были применены стандартные методы паразитологического исследования. Метацеркарии Diplostomum spathaceum были дополнительно молекулярно идентифицированы с использованием митохондриального маркера cox1. Паразитофауна обоих видов колюшек из двух мест исследования на Соловецком архипелаге была бедной. Обнаружено 10 видов паразитов, относящихся к группам Copepoda, Monogenea, Nematoda, Cestoda и Trematoda. Морская трёхиглая колюшка, выловленная у береговой зоны архипелага, была заражена 6 видами гельминтов. Паразитофауна пресноводной девятииглой колюшки из ручья на Большом Соловецком острове включала 4 вида гельминтов; морская форма была инвазирована 5 видами. Метацеркарии Cryptocotyle sp. были самыми многочисленными и широко распространёнными паразитами, зарегистрированными в нашем исследовании. Большинство видов паразитов приобретаются колюшками через различных беспозвоночных как объектов питания. У проанализированных рыб выявлены имеющие важное значение зоонозные виды паразитов (нематоды Eustrongylides excisus, цестоды Diphyllobothrium spp. и трематоды Cryptocotyle spp.). Необходимы дальнейшие исследования паразитов различных видов рыб Соловецкого архипелага, в том числе с использованием молекулярных методов.
Авторы
Библиографические ссылки
Alekseeva Ja. A., Andreeva A. P., Gruzdeva M. A., Dvoryankin G. A., Kuzishchin K. V., Makhrov A. A., Novoselov A. P., Popov I. Yu. Freshwater ichthyofauna of Solovetsky Islands (White Sea): Natural colonization and recent introductions. Russian Journal of Biological Invasions, 2014, vol. 5, iss. 3, pp. 125–133. https://doi.org/10.1134/S2075111714030023
Alekseeva Ya. A., Makhrov A. A. Monitoringovye issledovaniya ikhtiofauny ozer Solovetskogo arkhipelaga (1995–2016 gg.). Solovetskii sbornik, 2018, vol. 14, pp. 137–149. (in Russ.)
Artamonova V. S., Bardukov N. V., Aksenova O. V., Ivanova T. S., Ivanov M. V., Kirillova E. A., Koulish A. V., Lajus D. L., Malyutina A. M., Pashkov A. N., Reshetnikov S. I., Makhrov A. A. Round-the-world voyage of the threespine stickleback (Gasterosteus aculeatus): Phylogeographic data covering the entire species range. Water, 2022, vol. 14, iss. 16, art. no. 2484 (23 p.). https://doi.org/10.3390/w14162484
Bespalaya Y. V., Aksenova O. V., Bolotov I. N., Aksenov A. S. Freshwater mollusks in lakes of the Solovetsky Islands (the White Sea). In: Lake Water: Properties and Uses (Case Studies of Hydrochemistry and Hydrobiology of Lakes in Northwest Russia) / O. S. Pokrovsky, Y. Bespalaya, T. Y. Vorobyeva, L. S. Shirokova (Eds). New York, USA : Nova Science Publishers, 2021, pp. 249–265.
Baruš V., Sergeeva T. P., Sonin M. D., Ryzhikov K. M. Helminths of Fish-Eating Birds of the Palaearctic Region 1. Nematoda. Prague : Academia, 1978, 318 p. https://doi.org/10.1007/978-94-009-9972-5
Bolotov I. N. Pathways of formation of the fauna of the Solovetsky Archipelago, the White Sea, Northwest Russia. Entomological Review, 2014, vol. 94, iss. 4, pp. 562–578. https://doi.org/10.1134/S0013873814040095
Borvinskaya E. V., Kochneva A. A., Drozdova P. B., Balan O. V., Zgoda V. G. Temperature-induced reorganisation of Schistocephalus solidus (Cestoda) proteome during the transition to the warm-blooded host. Biology Open, 2021, vol. 10, iss. 11, art. no. bio058719 (11 p.). https://doi.org/10.1242/bio.058719
Bray R. A., Campbell R. A. New plagioporines (Digenea: Opecoelidae) from deep-sea fishes of the North Atlantic Ocean. Systematic Parasitology, 1996, vol. 33, iss. 2, pp. 101–113. https://doi.org/10.1007/BF00009426
Bush A. O., Lafferty K. D., Lotz J. M., Shostak A. W. Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. Journal of Parasitology, 1997, vol. 83, no. 4, pp. 575–583. https://doi.org/10.2307/3284227
Bykhovskaya-Pavlovskaya I. E. Parazity ryb. Rukovodstvo po izucheniyu. Leningrad : Nauka, 1985, 121 p. (in Russ.). https://repository.marine-research.ru/handle/299011/9748
Cherenkov A. E., Semashko V. Yu., Tertitsky G. M. Ptitsy Solovetskikh ostrovov i Onezhskogo zaliva Belogo morya : materialy issledovaniya (1983–2013 gg.). Arkhangelsk : [s. n.], 2014, 383 p. (in Russ.)
Chernetsky A. D., Krasnova V. V., Bel’kovich V. M. Studies of the structure of the Solovetsky reproductive gathering of beluga whales (Delphinapterus leucas) in the White Sea using the photo identification method. Oceanology, 2011, vol. 51, no. 2, pp. 275–280. https://doi.org/10.1134/S0001437011020044
Darriba D., Taboada G. L., Doallo R., Posada D. jModelTest 2: More models, new heuristics and parallel computing. Nature Method, 2012, vol. 9, no. 8, pp. 772. https://doi.org/10.1038/nmeth.2109
Delyamure S. L., Skryabin A. S., Serdiukov A. M. Difillobotriidy – lentochnye gel’minty cheloveka, mlekopitayushchikh i ptits. In: Osnovy tsestodologii. Moscow : Nauka, 1985, vol. 11, 200 p. (in Russ.)
Duflot M., Gay M., Midelet G., Kania P. W., Buchmann K. Morphological and molecular identification of Cryptocotyle lingua metacercariae isolated from Atlantic cod (Gadus morhua) from Danish seas and whiting (Merlangius merlangus) from the English Channel. Parasitology Research, 2021, vol. 120, iss. 10, pp. 3417–3427. https://doi.org/10.1007/s00436-021-07278-6
Georgiev B. B., Biserkov V., Genov T. In toto staining method for cestodes with iron acetocarmine. Helminthologia, 1986, vol. 23, pp. 279–281.
Golovin P. V., Ivanov M. V., Ivanova T. S., Rybkina E. V., Lajus D. L. Characteristics of threespine stickleback (Gasterosteus aculeatus L.) infection with metacercariae of Cryptocotyle spp. trematodes during the spawning season in the White Sea. Trudy Karel’skogo nauchnogo tsentra Rossiiskoi akademii nauk. Ekologicheskie issledovaniya, 2021, no. 5, pp. 93–108. (in Russ.). https://doi.org/10.17076/eco1299
Gonchar A. Genetic diversity in monoxenous and trixenous digeneans sharing one molluscan host species. Parazitologiya, 2020, vol. 54, iss. 6, pp. 491–503. https://doi.org/10.31857/S1234567806060036
Guardone L., Ricci E., Susini F., Polsinelli E., Guglielmone G., Armani A. First detection of Eustrongylides excisus (Nematoda: Dioctophymatidae) in big-scale sand smelt (Atherina boyeri) from the lake Massaciuccoli (Northwest Tuscany, Italy): Implications for public health and seafood quality. Food Control, 2021, vol. 120, art. no. 107517 (8 p.). https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2020.107517
Gusev A. V. Podklass Veslonogie rakoobraznye. Copepoda. In: Opredelitel’ parazitov presnovodnykh ryb fauny SSSR. Vol. 3: Paraziticheskie mnogokletochnye. (Chast’ vtoraya) / O. N. Bauer (Ed.). Leningrad : Nauka, 1987, pp. 382–515. (Opredeliteli po faune SSSR, izdavaenye Zoologicheskim institutom AN SSSR : iss. 149). (in Russ.)
Grozdilova T. A., Makrushin A. V. Acartia (Copepoda, Crustacea) – promezhutochnyi khozyain Brachyphallus crenatus (Trematoda). In: Ekologicheskie issledovaniya perspektivnykh ob”ektov marikul’tury v Belom more : sbornik / V. G. Kulachkova (Ed.). Leningrad : Zoologicheskii institut, 1985, pp. 84–86. (in Russ.)
Isakov L. S. On resistance of some specific ectoparasites of Gasterosteus to changes in the regime of salinity. Parazitologiya, 1970, vol. 4, iss. 1, pp. 18–24. (in Russ.)
Isakov L. S. Analysis of parasitofauna of sticklebacks of genus Gasterosteus and Pungitius. In: VI Vsesoyuznoe soveshchanie po boleznyam i parazitam ryb : tezisy dokladov. Moscow : [s. n.], 1974, pp. 97–100.
Karvonen A., Marcogliese D. J. Diplostomiasis (Diplostomum spathaceum and related species). In: Climate Change and Infectious Fish Diseases / P. T. K. Woo, J.-A. Leong, K. Buchmann (Eds). Wallingford : CABI, 2020, pp. 434–456. https://doi.org/10.1079/9781789243277.0434
Kuhn J. A., Kristoffersen R., Knudsen R., Jakobsen J., Marcogliese D. J., Locke S. A., Primicerio R., Amundsen P.-A. Parasite communities of two three-spined stickleback populations in subarctic Norway–effects of a small spatial-scale host introduction. Parasitology Research, 2015, vol. 114, iss. 4, pp. 1327–1339. https://doi.org/10.1007/s00436-015-4309-2
Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz Ch., Tamura K. MEGA X: Molecular Evolutionary Genetics Analysis across computing platforms. Molecular Biology and Evolution, 2018, vol. 35, iss. 6, pp. 1547–1549. https://doi.org/10.1093/molbev/msy096
Køie M. On the morphology and life-history of Podocotyle reflexa (Creplin, 1825) Odhner, 1905, and a comparison of its developmental stages with those of P. atomon (Rudolphi, 1802) Odhner, 1905 (Trematoda, Opecoelidae). Ophelia, 1981, vol. 20, iss. 1, pp. 17–43. https://doi.org/10.1080/00785236.1981.10426560
Lajus D. L., Golovin P. V., Zelenskaia A. E., Demchuk A. S., Dorgham A. S., Ivanov M. V., Ivanova T. S., Murzina S. A., Polyakova N. V., Rybkina E. V., Yurtseva A. O. Threespine stickleback of the White Sea: Population characteristics and role in the ecosystem. Contemporary Problems of Ecology, 2020, vol. 13, iss. 2, pp. 132–145. https://doi.org/10.1134/S1995425520020079
Lockyer A. E., Olson P. D., Østergaard P., Rollinson D., Johnston D. A., Attwood S. W., Southgate V. R., Horak P., Snyder S. D., Le T. H., Agatsuma T., McManus D. P., Carmichael A. C., Naem S., Littlewood D. T. J. The phylogeny of the Schistosomatidae based on three genes with emphasis on the interrelationships of Schistosoma Weinland, 1858. Parasitology, 2003, vol. 126, iss. 3, pp. 203–224. http://doi.org/10.1017/S0031182002002792
Lukin L. R., Ognetov G. N., Boyko N. S. Ekologiya kol’chatoi nerpy v Belom more / Rossiiskaya akademiya nauk, Ural’skoe otdelenie. Ekaterinburg : [s. n.], 2006, 166 p. (in Russ.)
Lukin L. R., Ognetov G. N. Morskie mlekopitayushchie Rossiiskoi Arktiki: ekologo-faunisticheskii analiz / Rossiiskaya akademiya nauk, Ural’skoe otdelenie. Ekaterinburg : Nauka, Ural’skoe otdelenie, 2009, 201 p. (in Russ.)
Lumme J., Mäkinen H., Ermolenko A. V., Gregg J. L., Ziętara M. S. Displaced phylogeographic signals from Gyrodactylus arcuatus, a parasite of the three-spined stickleback Gasterosteus aculeatus, suggest freshwater glacial refugia in Europe. International Journal for Parasitology, 2016, vol. 46, iss. 9, pp. 545–554. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2016.03.008
Mitenev V. K., Shulman B. S. Parasite fauna in sticklebacks (Gasterosteidae) from water bodies of the Kola Region. Parazitologiya, 2005, vol. 39, iss. 1, pp. 16–24. (in Russ.)
Moravec F. Parasitic Nematodes of Freshwater Fishes of Europe. Dordrecht : Springer, 1994, 470 p.
Popchenko V. I. Maloshchetinkovye chervi ozer Solovetskogo arkhipelaga. In: Vodnyye maloshchetinkovye chervi (sistematika, ekologiya, issledovaniya fauny SSSR). Moscow : Nauka, 1972, pp. 42–50. (Trudy Vsesoyuznogo gidrobiologicheskogo obshchestva ; vol. 17). (in Russ.)
Prirodnaya sreda Solovetskogo arkhipelaga v usloviyakh menyayushchegosya klimata / Yu. G. Shvartsman, I. N. Bolotov (Eds.) ; Rossiiskaya akademiya nauk, Ural’skoe otdelenie. Ekaterinburg : [s. n.], 2007, 184 p. (in Russ.)
Pugachev O. N., Gerasev P. I., Gussev A. V. Ergens R., Khotenowsky I. Guide to Monogenoidea of Freshwater Fish of Palaeacrtic and Amur Regions. Milano : LediPublishing, 2010, 567 p.
Rambaut A. FigTree v1.4. Molecular Evolution, Phylogenetics and Epidemiology : [site]. 2018. URL: https://github.com/rambaut/figtree/releases [accessed: 15.10.2022].
Ronquist F., Teslenko M., van Der Mark P., Ayres D. L., Darling A., Höhna S., Huelsenbeck J. P. MrBayes 3.2: Efficient Bayesian phylogenetic inference and model choice across a large model space. Systematic Biology, 2012, vol. 61, iss. 3, pp. 539–542. https://doi.org/10.1093/sysbio/sys029
Rumyantsev E. A. Parazity ryb v ozerakh Evropeiskogo Severa (fauna, ekologiya, evolyutsiya). Petrozavodsk : Petrozavodskii gos. un-t, 2007, 249 p. (in Russ.)
Rybkina E. V., Demchuk A. S., Lajus D. L., Ivanova T. S., Ivanov M. V., Galaktionov K. V. Dynamics of parasite community during early ontogenesis of marine threespine stickleback, Gasterosteus aculeatus. Evolutionary Ecology Research, 2016, vol. 17, pp. 335–354.
Schaeffner B. C., Ditrich O., Kuchta R. A century of taxonomic uncertainty: Re-description of two species of tapeworms (Diphyllobothriidea) from Arctic seals. Polar Biology, 2018, vol. 41, iss. 12, pp. 2543–2559. https://doi.org/10.1007/s00300-018-2396-0
Scholz T. Life cycles of species of Proteocephalus, parasites of fishes in the Palearctic Region: A review. Journal of Helminthology, 1999, vol. 73, iss. 1, pp. 1–19. https://doi.org/10.1017/S0022149X99000013
Scholz T., Hanzelová V., Škeříková A., Shimazu T., Rolbiecki L. An annotated list of species of the Proteocephalus Weinland, 1858 aggregate sensu de Chambrier et al. (2004) (Cestoda: Proteocephalidea), parasites of fishes in the Palaearctic Region, their phylogenetic relationships and a key to their identification. Systematic Parasitology, 2007, vol. 67, iss. 2, pp. 139–156. https://doi.org/10.1007/s11230-006-9089-8
Shigin A. A. Trematody fauny SSSR. Rod Diplostomum. Metatserkarii. Moscow : Nauka, 1986, 255 p. (in Russ.)
Shulman S. S., Shulman-Albova P. E. Parasity ryb Belogo morya. Moscow : Izd-vo Akademii nauk SSSR, 1953, 199 p. (in Russ.)
Soldánová M., Georgieva S., Roháčová Ja., Knudsen R., Kuhn J. A., Henriksen E. H., Siwertsson A., Shaw J. C., Kuris A. M., Amundsen P.-A., Scholz T., Lafferty K. D., Kostadinova A. Molecular analyses reveal high species diversity of trematodes in a sub-Arctic lake. International Journal of Parasitology, 2017, vol. 47, iss. 6, pp. 327–345. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2016.12.008
Stenson G. B., Haug T., Hammill M. O. Harp seals: Monitors of change in differing ecosystems. Frontiers in Marine Science, 2020, vol. 7, art. no. 569258 (20 p.). https://doi.org/10.3389/fmars.2020.569258
Surkov S. S. Raspredeleniye i zapasy lysuna v Belom more. Murmansk : PINRO, 1957, 60 p. (in Russ.)
Svetochev V. N., Svetocheva O. N. Winter feeding of the ringed seal (Pusa hispida) in the White Sea. In: Marine Mammals of the Holarctic : collection of scientific papers after the Sixth International Conference (Kaliningrad, Russia, October 11–15, 2010). Kaliningrad : Kapros, 2010, pp. 507–511.
Svetochev V. N., Svetocheva O. N., Kavtsevich N. N. Raspredelenie i migratsii nerpy (Pusa hispida) v Belom more po dannym sputnikovoi telemetrii. Evraziiskoe nauchnoe ob”edinenie, 2017, vol. 2, no. 11 (33), pp. 90–93. (in Russ.)
Svetocheva O. N., Svetochev V. N. Analysis of seasonality in trophic relationships of true seals (Phocideae) in the White Sea. Czech Polar Reports, 2015, vol. 5, no. 2, pp. 230–240. https://doi.org/10.5817/CPR2015-2-20
Waeschenbach A., Brabec J., Scholz T., Littlewood D. T. J., Kuchta R. The catholic taste of broad tapeworms – multiple routes to human infection. International Journal of Parasitology, 2017, vol. 47, iss. 13, pp. 831–843. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2017.06.004
Zakhvatkin A. A. Solovetskie ozera : kratkii gidrobiologicheskii ocherk / Solovetskoe obshchestvo kraevedeniya ; Biologicheskaya stantsiya. Solovki : Izdanie Byuro pechati USLON, 1927a, 142 p. (Materialy / Solovetskoe obshchestvo kraevedeniya ; iss. 9). (in Russ.)
Zakhvatkin A. A. Izmenchivost’ Limnea stagnalis L. v Solovetskikh ozerakh. In: Zakhvatkin A. A., Yurkanskii V. N., Shershevskaya E. G. K poznaniyu fauny Solovetskikh ostrovov / Solovetskoe obshchestvo kraevedeniya ; Biologicheskaya stantsiya. Solovki : Izdanie Byuro pechati USLON, 1927b, pp. 7–16. (Materialy / Solovetskoe obshchestvo kraevedeniya ; iss. 7). (in Russ.)
Zietara M. S., Lumme J. Comparison of molecular phylogeny and morphological systematics in fish parasite genus Gyrodactylus Nordmann, 1832 (Monogenea, Gyrodactylidae). Zoologica Poloniae, 2004, vol. 49, no. 1–4, pp. 5–28.