Seasonal dynamics and spatial distribution of structural indicators of the bacterioplankton community of the Sevastopol Bay (the Black Sea)
##plugins.themes.ibsscustom.article.main##
Google Scholar
##plugins.themes.ibsscustom.article.details##
Abstract
Bacterioplankton community determines formation of a significant part of the secondary production and mineralization of organic matter in aquatic ecosystems, as well as responds quickly to any changes in the environment. Data on the state of the microbial community are required for understanding the processes of substance and energy flow transfer in aquatic ecosystems; this is especially important for coastal waters, where significant negative transformations have occurred in recent decades. The aim of this study was to investigate and analyze changes in structural indicators of the bacterioplankton community in different areas of the Sevastopol Bay (the Black Sea) during 1992–2005. Bacterial abundance was determined by direct microscopy, using adsorption (erythrosine) or fluorescent (acridine orange) stains; biomass was calculated using a conversion factor (2·10−14 g C·cell−1) or by direct cell measurements. Cell morphotypes were determined by scanning electron microscopy. The total abundance of microorganisms varied 0.2·106 to 10·106 cells·mL−1; biomass – 2 to 201 mg C·m−3. In the morphological structure of bacterioplankton community, cocci (0.36–0.86 μm in diameter) with a volume of 0.02–0.27 μm³ and rod-shaped cells (0.6–1.2 μm length; 0.2–0.4 μm width) with a volume of 0.50–0.65 μm³ prevailed. Maximum values of the bacterioplankton abundance, biomass, and cell size in the Sevastopol Bay were registered in summer and autumn (June to October), while minimum values were recorded in winter and spring. The observed values of bacterioplankton quantitative indicators were comparable with the values for various coastal water areas of the World Ocean, inter alia the Black Sea. The dynamics of bacterioplankton structural indicators of the Sevastopol Bay during the annual cycle was determined by abiotic and biotic environmental factors. High correlation (86 %, p < 0.01) between the hydrological, hydrochemical, and biological variables confirms the non-random nature of the relationship between them. The discriminant analysis revealed significant differences in the structure of bacterioplankton communities for the bay areas with different intensity of water exchange, degree of general pollution, and distance from the open sea. Significantly smaller bacterial cell volume in 2004 [(0.16 ± 0.05) μm³] compared with that of 2005 [(0.20 ± 0.03) μm³] (paired t-test, p < 0.05) was probably related to intense microorganisms’ grazing by phagotrophic protozoa. The obtained data on the structure of the bacterioplankton community can be used for forecasting the state of the Sevastopol Bay ecosystem, as well as for developing and verifying mathematical models of coastal ecosystems functioning.
Authors
References
Богданова О. Ю. Таксономический состав микробного населения литорали Кольского залива // Евразийский Союз Учёных. 2015. № 4–10 (13). С. 8–11. [Bogdanova O. Yu. Taksonomicheskii sostav mikrobnogo naseleniya litorali Kol’skogo zaliva. Evraziiskii Soyuz Uchenykh, 2015, no. 4–10 (13), pp. 8–11. (in Russ.)]
Брок Т. Мембранная фильтрация : пер. с англ. Москва : Мир, 1987. 464 с. [Brock T. Membrane Filtration : transl. from Engl. Moscow : Mir, 1987, 464 p. (in Russ.)]
Бульон В. В. Структура и функция микробиальной «петли» в планктоне озёрных систем // Биология внутренних вод. 2002. № 2. С. 5–14. [Bul’on V. V. Struktura i funktsiya mikrobial’noi “petli” v planktone ozernykh sistem. Biologiya vnutrennikh vod, 2002, no. 2, pp. 5–14. (in Russ.)]
Голубков С. М. Роль консументов в динамике пищевых цепей и функционировании водных экосистем // Журнал Сибирского федерального университета. Биология. 2013. № 6 (4). С. 335–353. [Golubkov S. M. The role of consumers in food web dynamics and functioning of aquatic ecosystems. Zhurnal Sibirskogo federal’nogo universiteta. Biologiya, 2013, no. 6 (4), pp. 335–353. (in Russ.)]
Горбенко Ю. А. Экология морских перифитонных организмов. Киев : Наукова думка, 1977. 252 с. [Gorbenko Yu. A. Ekologiya morskikh perifitonnykh organizmov. Kyiv : Naukova dumka, 1977, 252 p. (in Russ.)]
Губанов В. И., Губанова А. Д., Родионова Н. Ю. Диагноз трофности вод Севастопольской бухты и взморья г. Севастополя // Актуальные проблемы аквакультуры в современный период : материалы междунар. науч. конф., Ростов-на-Дону, 28.09.2015 – 02.10.2015. Ростов-на-Дону : АзНИИРХ, 2015. С. 64–67. [Gubanov V. I., Gubanova A. D., Rodionova N. Yu. Diagnoz trofnosti vod Sevastopol’skoi bukhty i vzmor’ya g. Sevastopolya. In: Aktual’nye problemy akvakul’tury v sovremennyi period : materialy mezhdunar. nauch. konf., Rostov-on-Don, 28.09.2015 – 02.10.2015. Rostov-on-Don : AzNIIRKH, 2015, pp. 64–67. (in Russ.)]
Иванов В. А., Овсяный Е. И., Репетин Л. Н., Романов А. С., Игнатьева О. Г. Гидролого-гидрохимический режим Севастопольской бухты и его изменения под воздействием климатических и антропогенных факторов. Севастополь, 2006. 91 с. (Препринт / МГИ НАН Украины). [Ivanov V. A., Ovsyanyi E. I., Repetin L. N., Romanov A. S., Ignat’eva O. G. Gidrologo-gidrokhimicheskii rezhim Sevastopol’skoi bukhty i ego izmeneniya pod vozdeistviem klimaticheskikh i antropogennykh faktorov. Sevastopol, 2006, 91 p. (Preprint / MHI of the NAS of Ukraine). (in Russ.)]
Копылов А. И., Косолапов Д. Б. Микробная «петля» в планктонных сообществах морских и пресноводных экосистем. Ижевск : Книгоград, 2011. 330 с. [Kopylov A. I., Kosolapov D. B. Mikrobnaya “petlya” v planktonnykh soobshchestvakh morskikh i presnovodnykh ekosistem. Izhevsk : Knigograd, 2011, 330 p. (in Russ.)]
Лебедева М. Н., Шумакова Г. В. К вопросу о достоверности данных, полученных методом прямого учёта бактерий на фильтрах // Микробиология. 1969. Т. 38, вып. 2. С. 351–357. [Lebedeva M. N., Shumakova G. V. K voprosu o dostovernosti dannykh, poluchennykh metodom pryamogo ucheta bakterii na fil’trakh. Mikrobiologiya, 1969, vol. 38, iss. 2, pp. 351–357. (in Russ.)]
Лопухина О. А., Рылькова О. А., Гаврилова Н. А., Губанов В. В. Вклад различных групп микрогетеротрофов в суммарную биомассу микропланктона Севастопольской бухты // Состояние и проблемы продукционной гидробиологии : сб. науч. работ по материалам докл. на междунар. конф. «Водная экология на заре XXI века», посвящ. 100-летию со дня рожд. Г. Г. Винберга. Москва, 2006. С. 189–198. [Lopukhina O. A., Ryl’kova O. A., Gavrilova N. A., Gubanov V. V. Vklad razlichnykh grupp mikrogeterotrofov v summarnuyu biomassu mikroplanktona Sevastopol’skoi bukhty. In: Sostoyanie i problemy produktsionnoi gidrobiologii : sb. nauch. rabot po materialam dokl. na mezhdunar. konf. “Vodnaya ekologiya na zare XXI veka”, posvyashch. 100-letiyu so dnya rozhd. G. G. Vinberga. Moscow, 2006, pp. 189–198. (in Russ.)]
Морочковский В. А., Ковальчук Ю. Л. Гидролого-гидрохимический режим Севастопольской бухты // Ихтиофауна черноморских бухт в условиях антропогенного воздействия. Киев : Наукова думка, 1993. С. 17–24. [Morochkovskii V. A., Koval’chuk Yu. L. Gidrologo-gidrokhimicheskii rezhim Sevastopol’skoi bukhty. In: Ikhtiofauna chernomorskikh bukht v usloviyakh antropogennogo vozdeistviya. Kyiv : Naukova dumka, 1993, pp. 17–24. (in Russ.)]
Мошарова И. В., Сажин А. Ф. Бактериопланктон северо-восточной части Чёрного моря в летний и осенний периоды 2005 г. // Океанология. 2007. Т. 47, № 5. С. 720–728. [Mosharova I. V., Sazhin A. F. Bacterioplankton in the northeastern part of the Black Sea during the summer and autumn of 2005. Okeanologiya, 2007, vol. 47, no. 5, pp. 720–728. (in Russ.)]. https://doi.org/10.1134/S0001437007050098
Мурзов С. А., Гаврилова Н. А., Самышев Э. З. Гетеротрофный нанопланктон и инфузории в Севастопольской бухте: состав, обилие, распределение и их изменчивость // Акватория и берега Севастополя: экосистемные процессы и услуги обществу. Севастополь : Аквавита, 1999. С. 121–130. [Murzov S. A., Gavrilova N. A., Samyshev E. Z. Geterotrofnyi nanoplankton i infuzorii v Sevastopol’skoi bukhte: sostav, obilie, raspredelenie i ikh izmenchivost’. In: Akvatoriya i berega Sevastopolya: ekosistemnye protsessy i uslugi obshchestvu. Sevastopol : Akvavita, 1999, pp. 121–130. (in Russ.)]
Овсяный Е. И., Кемп Р. Б., Репетин Л. Н., Романов А. С. Гидролого-гидрохимический режим Севастопольской бухты в условиях антропогенного воздействия (по наблюдениям 1998–1999 гг.) // Экологическая безопасность прибрежной и шельфовой зон и комплексное использование ресурсов шельфа. Севастополь : ЭКОСИ-Гидрофизика, 2000. С. 79–103. [Ovsyanyi E. I., Kemp R. B., Repetin L. N., Romanov A. S. Gidrologo-gidrokhimicheskii rezhim Sevastopol’skoi bukhty v usloviyakh antropogennogo vozdeistviya (po nablyudeniyam 1998–1999 gg.). In: Ekologicheskaya bezopasnost’ pribrezhnoi i shel’fovoi zon i kompleksnoe ispol’zovanie resursov shel’fa. Sevastopol : EKOSI-Gidrofizika, 2000, pp. 79–103. (in Russ.)]
Орехова Н. А., Вареник А. В. Современный гидрохимический режим Севастопольской бухты // Морской гидрофизический журнал. 2018. Т. 34, № 2. С. 134–146. [Orekhova N. A., Varenik A. V. Current hydrochemical regime of the Sevastopol Bay. Morskoi gidrofizicheskii zhurnal, 2018, vol. 34, no. 2, pp. 134–146. (in Russ.)]. https://doi.org/10.22449/0233-7584-2018-2-134-146
Осадчая Т. С., Алёмов С. В., Шадрина Т. В. Экологическое качество донных осадков Севастопольской бухты: ретроспектива и современное состояние // Экология моря. 2004. Вып. 66. С. 82–87. [Osadchaya T. S., Alemov S. V., Shadrina T. V. Ecological quality of Sevastopol Bay bottom sediments: Retrospective and present-day state. Ekologiya morya, 2004, iss. 66, pp. 82–87. (in Russ.)]
Пономарева Л. В. Санитарно-микробиологическая характеристика Кольского залива : автореф. дис. … канд. биол. наук. Саратов, 1978. 20 с. [Ponomareva L. V. Sanitarno-mikrobiologicheskaya kharakteristika Kol’skogo zaliva : avtoref. dis. … kand. biol. nauk. Saratov, 1978, 20 p. (in Russ.)]
Потапова Н. А., Королевская Т. В. К методике определения биомассы бактериальных клеток // Гидробиологический журнал. 1991. Т. 27, № 1. С. 83–88. [Potapova N. A., Korolevskaya T. V. On procedure to determine biomass of bacterial cells. Gidrobiologicheskii zhurnal, 1991, vol. 27, no. 1, pp. 83–88. (in Russ.)]
Практическая экология прибрежных регионов. Чёрное море / под ред. В. П. Кеонджяна, А. М. Кудина, Ю. В. Терехина. Киев : Наукова думка, 1990. 250 с. [Prakticheskaya ekologiya pribrezhnykh regionov. Chernoe more / V. P. Keondzhyan, A. M. Kudin, Yu. V. Terekhin (Eds). Kyiv : Naukova dumka, 1990, 250 p. (in Russ.)]
Родина А. Г. Методы водной микробиологии (практическое руководство). Москва : Наука, 1965. 364 с. [Rodina A. G. Metody vodnoi mikrobiologii (prakticheskoe rukovodstvo). Moscow : Nauka, 1965, 364 p. (in Russ.)]
Романенко В. И., Добрынин Э. Г. Определение удельного веса сухих бактериальных клеток Ps. denitrificans // Биология внутренних вод: информационный бюллетень. 1973. № 16. С. 2–10. [Romanenko V. I., Dobrynin E. G. Opredelenie udel’nogo vesa sukhikh bakterial’nykh kletok Ps. denitrificans. Biologiya vnutrennikh vod: informatsionnyi byulleten’, 1973, no. 16, pp. 2–10. (in Russ.)]
Романенко В. И. Микробиологические процессы продукции и деструкции органического вещества во внутренних водоёмах. Ленинград : Наука, 1985. 294 с. [Romanenko V. I. Mikrobiologicheskie protsessy produktsii i destruktsii organicheskogo veshchestva vo vnutrennikh vodoemakh. Leningrad : Nauka, 1985, 294 p. (in Russ.)]
Рылькова О. А., Поликарпов И. Г., Сабурова М. А. Оценка сопоставимости двух методов количественного учета морского гетеротрофного бактериопланктона // Экология моря. 2003. Вып. 64. С. 109–115. [Ryl’kova O. A., Polikarpov I. G., Saburova M. A. Comparison between fluorescence and absorption stain methods for quantitative direct count of the marine heterotrophic bacteria. Ekologiya morya, 2003, iss. 64, pp. 109–115. (in Russ.)]
Рылькова О. А. Структурные и функциональные показатели бактериопланктона в прибрежных водах Крыма : автореф. дис. … канд. биол. наук : 03.00.17. Севастополь, 2010. 23 с. [Ryl’kova O. A. Strukturnye i funktsional’nye pokazateli bakterioplanktona v pribrezhnykh vodakh Kryma : avtoref. dis. … kand. biol. nauk : 03.00.17. Sevastopol, 2010, 23 p. (in Russ.)]
Рылькова О. А. Многолетние изменения численности бактериопланктона в прибрежье Севастополя (Чёрное море) // Морской экологический журнал. 2013. Т. 12, № 1. С. 74–79. [Ryl’kova O. A. Long-term changes of the bacterioplankton abundance in the coastal zone of Sevastopol (Black Sea). Morskoj ekologicheskij zhurnal, 2013, vol. 12, no. 1, pp. 74–79. (in Russ.)]
Селифонова Ж. П. Структурно-функциональная организация экосистем заливов и бухт Чёрного и Азовского морей (Российский сектор) : автореф. дис. … д-ра биол. наук : 03.00.10. Мурманск, 2015. 52 с. [Selifonova Zh. P. Strukturno-funktsional’naya organizatsiya ekosistem zalivov i bukht Chernogo i Azovskogo morei (Rossiiskii sektor) : avtoref. dis. … d-ra biol. nauk : 03.00.10. Murmansk, 2015, 52 p. (in Russ.)]
Слепчук К. А., Хмара Т. В., Маньковская Е. В. Сравнительная оценка уровня трофности Севастопольской и Южной бухт с использованием индекса E-TRIX // Морской гидрофизический журнал. 2017. № 5 (197). С. 67–77. [Slepchuk K. A., Khmara T. V., Man’kovskaya E. V. Comparative assessment of the trophic level of the Sevastopol and South bays using E-TRIX index. Morskoi gidrofizicheskii zhurnal, 2017, no. 5 (197), pp. 67–77. (in Russ.)]. https://doi.org/10.22449/0233-7584-2017-5-67-78
Сорокин Ю. И. Бактериальная продукция в водоёмах // Общая экология. Биоценология. Гидробиология. 1973. Т. 1. С. 47–101. [Sorokin Yu. I. Bakterial’naya produktsiya v vodoemakh. In: Obshchaya ekologiya. Biotsenologiya. Gidrobiologiya, 1973, vol. 1, pp. 47–101. (in Russ.)]
Троицкий А. С., Сорокин Ю. И. К методике расчёта биомассы бактерий в водоёмах // Труды Института биологии внутренних вод. 1967. Вып. 15. С. 85–90. [Troitskii A. S., Sorokin Yu. I. K metodike rascheta biomassy bakterii v vodoemakh. Trudy Instituta biologii vnutrennikh vod, 1967, iss. 15, pp. 85–90. (in Russ.)]
Усачёв П. И. Общая характеристика фитопланктона морей СССР // Успехи современной биологии. 1947. Т. 23, вып. 2. С. 265–288. [Usachev P. I. Obshchaya kharakteristika fitoplanktona morei SSSR. Uspekhi sovremennoi biologii, 1947, vol. 23, iss. 2, pp. 265–288. (in Russ.)]
Хоролич Н. Г. Расчёт водообмена мелководного залива (бухты) с морем // Труды Государственного океанографического института. 1986. Вып. 168. С. 113–118. [Khorolich N. G. Raschet vodoobmena melkovodnogo zaliva (bukhty) s morem. Trudy Gosudarstvennogo okeanograficheskogo instituta, 1986, iss. 168, pp. 113–118. (in Russ.)]
Чепурнова Э. А., Шумакова Г. В., Гутвейб Л. Г. Бактериопланктон // Планктон Чёрного моря / ред. А. И. Ковалёв, З. З. Финенко. Киев : Наукова думка. 1993. С. 110–142. [Chepurnova E. A., Shumakova G. V., Gutveib L. G. Bacterioplankton. In: Plankton Chernogo morya / A. I. Kovalev, Z. Z. Finenko (Eds). Kyiv : Naukova dumka, 1993, pp. 110–142. (in Russ.)]
Шумакова Г. В. Сезонная динамика общей численности бактерий, биомассы и продукции бактериопланктона в Севастопольской бухте // Экология моря. 1980. Вып. 1. С. 28–33. [Shumakova G. V. Seasonal dynamics of the bacterioplankton number, biomass and production in the Sevastopol Bay. Ekologiya morya, 1980, iss. 1, pp. 28–33. (in Russ.)]
Экотоны в биосфере / ред. В. С. Залетаев. Москва : Изд-во РАСХН, 1997. 329 с. [Ekotony v biosfere / V. S. Zaletaev (Ed.). Moscow : Izd-vo RASKhN, 1997, 329 p. (in Russ.)]
Barrera Alba J. J., Gianesella S. M. F., Moser G. A. O., Saldanha-Correa F. M. P. Influence of allochthonous organic matter on bacterioplankton biomass and activity in a eutrophic, sub-tropical estuary. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 2009, vol. 82, iss. 1, pp. 84–94. https://doi.org/10.1016/j.ecss.2008.12.020
Bratbak G. Bacterial biovolume and biomass estimation. Applied and Environmental Microbiology, 1985, vol. 49, no. 6, pp. 1488–1493. https://doi.org/10.1128/AEM.49.6.1488-1493.1985
Bratbak G. Microscope methods for measuring bacterial biovolume: Epifluorescence microscopy, scanning electron microscopy, and transmission electron microscopy. In: Handbook of Methods in Aquatic Microbial Ecology / P. F. Kemp, B. F. Sherr, E. B. Sherr, J. J. Cole (Eds). Boca Raton : CRC Press, 1993, chap. 36, pp. 309–316. https://doi.org/10.1201/9780203752746
Church M. J. Resource control of bacterial dynamics in the sea. In: Microbial Ecology of the Oceans / D. L. Kirchman (Ed.) ; 2nd ed. Hoboken, New Jersey : John Wiley & Sons, 2008, chap. 10, pp. 335–382. https://doi.org/10.1002/9780470281840.ch10
Filippini M., Buesing N., Gessner M. Temporal dynamics of freshwater bacterio‐ and virioplankton along a littoral–pelagic gradient. Freshwater Biology, 2008, vol. 53, iss. 6, pp. 1114–1125. https://doi.org/10.1111/j.1365-2427.2007.01886.x
Gonzalez J. M., Sherr E. B., Sherr B. F. Size-selective grazing on bacteria by natural assemblages of estuarine flagellates and ciliates. Applied and Environmental Microbiology, 1990, vol. 56, no. 3, pp. 583–589. https://doi.org/10.1128/AEM.56.3.583-589.1990
Heidelberg J. F., Heidelberg K. B., Colwell R. R. Seasonality of Chesapeake Bay bacterioplankton species. Applied and Environmental Microbiology, 2002, vol. 68, no. 11, pp. 5488–5497. https://doi.org/10.1128/AEM.68.11.5488-5497.2002
Hobbie J. E., Daley R. J., Jasper S. Use of nucleopore filters for counting bacteria by fluorescence microscopy. Applied and Environmental Microbiology, 1977, vol. 33, no. 5, pp. 1296–1307. https://doi.org/10.1128/AEM.33.5.1225-1228.1977
Jacquet S., Miki T., Noble R., Peduzzi P., Wilhelm S. Viruses in aquatic ecosystems: Important advancements of the last 20 years and prospects for the future in the field of microbial oceanography and limnology. Advances in Oceanography and Limnology, 2010, vol. 1, iss. 1, pp. 97–141. https://doi.org/10.1080/19475721003743843
Janelidze N., Jaiani E., Lashkhi N., Tskhvediani A., Kokashvili T., Gvarishvili T., Jgenti D., Mikashavidze E., Diasamidze R., Narodny S., Obiso R., Tediashvili A. Microbial water quality of the Georgian coastal zone of the Black Sea. Marine Pollution Bulletin, 2011, vol. 62, iss. 3, pp. 573–580. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2010.11.027
Karrasch B., Ullrich S., Mehrens M., Zimmermann-Timm H. Free and particle-associated extracellular enzyme activity and bacterial production in the Lower Elbe Estuary, Germany. Acta hydrochimica et hydrobiologica, 2003, vol. 31, iss. 4–5, pp. 297–306. https://doi.org/10.1002/aheh.200300505
Lee S. S., Furman J. A. Relationships between biovolume and biomass of naturally derived marine bacterioplankton. Applied and Environmental Microbiology, 1987, vol. 53, no. 6, pp. 1298–1303. https://doi.org/10.1128/aem.53.6.1298-1303.1987
Lopukhin A. S., Wilson J. G., Sysoeva I. V., Bryantseva Ju. V., Ryl’kova O. A., Kemp R. B. Verification of the heterotrophic-photoautotrophic index in Sevastopol Bay, Black Sea. Doklady Earth Sciences, 2008, vol. 423, no. 9, pp. 1520–1524. https://doi.org/10.1134/S1028334X08090456
Lymer D., Lindström E. S., Vrede K. A. Variable importance of viral-induced bacterial mortality along gradients of trophic status and humic content in lakes. Freshwater Biology, 2008, vol. 53, iss. 6, pp. 1101–1113. https://doi.org/10.1111/j.1365-2427.2008.02015.x
Maurin N., Amblard C., Bourdier G. Phytoplanktonic excretion and bacterial reassimilation in an oligotrophic lake: Molecular weight fractionation. Journal Plankton Research, 1997, vol. 19, iss. 8, pp. 1045–1068. https://doi.org/10.1093/plankt/19.8.1045
Oberbeckmann S., Fuchsv B. M., Meiners M., Wichels A., Karen H. Wiltshire K. H., Gerdts G. Seasonal dynamics and modeling of a Vibrio community in coastal waters of the North Sea. Microbial Ecology, 2012, vol. 63, no. 3, pp. 543–551. https://doi.org/10.1007/s00248-011-9990-9
Proctor L. M., Fuhrman J. A. Viral mortality of marine bacteria and cyanobacteria. Nature, 1990, vol. 62, no. 343, pp. 60–62. https://doi.org/10.1038/343060a0
Sanda R. A., Larsen A. Seasonal variations in virus-host populations in Norwegian coastal waters: Focusing on the cyanophage community infecting marine Synechococcus spp. Applied and Environmental Microbiology, 2006, vol. 72, pp. 4610–4618. https://doi.org/10.1128/AEM.00168-06
Sherr B. F., Sherr E. B., McDaniel J. Effect of protistan grazing on the frequency of dividing cells in bacterioplankton assemblages. Applied and Environmental Microbiology, 1992, vol. 58, no. 8, pp. 2381–2385. https://doi.org/10.1128/AEM.58.8.2381-2385.1992
Simek K., Chrzanowski T. H. Direct and indirect evidence of size-selective grazing on pelagic bacteria by freshwater nanoflagellates. Applied and Environmental Microbiology, 1992, vol. 58, no. 11, pp. 3715–3720. https://doi.org/10.1128/AEM.58.11.3715-3720.1992
Tsai A. Y., Gong G. C., Hung J. Seasonal variations of virus- and nanoflagellate-mediated mortality of heterotrophic bacteria in the coastal ecosystem of subtropical western Pacific. Biogeosciences, 2013, vol. 10, iss. 5, pp. 3055–3065. https://doi.org/10.5194/bg-10-3055-2013
Vollenweider R., Giovanardi F., Montanari G., Rinaldi A. Characterization of the trophic conditions of marine coastal waters, with special reference to the NW Adriatic Sea: Proposal for a trophic scale, turbidity and generalized water quality index. Environmetrics, 1998, vol. 9, iss. 3, pp. 329–357. https://doi.org/10.1002/(SICI)1099-095X(199805/06)9:3%3C329::AID-ENV308%3E3.0.CO;2-9
